Bachelorthese Klinische Neuropsychologie December 2008 Marlou Hamersma Begeleid door: Mw. Dr. W.F. Hofman

Transcriptie

1 De invloed van een chronische slaapverstoring op het functioneren van het kind. Een methodologische vergelijking tussen een chronische slaapverstoring en acute slaapdeprivatie. Bachelorthese Klinische Neuropsychologie December 2008 Marlou Hamersma Begeleid door: Mw. Dr. W.F. Hofman

2 Inhoudsopgave Abstract 3 Inleiding 4 Deelvraag 1: Cognitieve gevolgen van een chronische 8 slaapverstoring Deelvraag 2: Cognitieve gevolgen van acute slaapdeprivatie 11 Deelvraag 3: De gevolgen van een slaapverstoring op 15 gedrag Conclusie 18 Literatuurlijst 22 2

3 ABSTRACT Het belang van voldoende slaap voor adequaat cognitief functioneren is een aantal decennia bekend. Veel van deze kennis komt uit studies met volwassen proefpersonen. De afgelopen jaren is ook interesse ontstaan naar de invloed van slaap op het algemeen functioneren van kinderen. Tussen de 20% en de 30% van de kinderen uit de westerse bevolking is gediagnosticeerd met een slaapstoornis. Omdat de hersenen van kinderen nog plastisch en in ontwikkeling zijn zou een chronische slaapverstoring andere effecten kunnen hebben op kinderen dan op volwassenen. Dit review kijkt naar de gevolgen van een slaapverstoring op cognitie en gedrag bij kinderen. Zowel één nacht slaapdeprivatie als een chronische slaapverstoring geeft verschillende tekorten op cognitief niveau weer. Ook wordt slaapkwaliteit in verband gebracht met verschillende gedragsproblemen die overeenkomen met symptomen van ADHD. Deze resultaten kunnen gebruikt worden in de diagnostiek naar verschillende leer-, ontwikkelings- en gedragsproblemen bij kinderen. 3

4 Inleiding Een pioneer in slaaponderzoek, Dr. Alan Rechtshaffen heeft ooit gezegd; If sleep does not serve an absolutely vital function, then it is the biggest mistake the evolutionary process ever made. Er zijn inmiddels meerdere theorieën naar de functie van slaap. De twee belangrijkste zijn de energiebesparingtheorie en de hersteltheorie. De energiebesparingtheorie stelt dat slaap een functie heeft van rust en herstel. Bewijs voor deze theorie is dat slaap zich kenmerkt door daling in zuurstofgebruik hartslagfrequentie, bloeddruk, stofwisseling, ademhalingsfrequentie en lichaamstemperatuur. De hersteltheorie vult deze aan door te stellen dat slaap lichamelijk herstel bevorderd. Vooral diepe slaap lijkt de activiteit van het immuunsysteem te stimuleren (in Kerkhof & Coenen, 2001). Deze theorieën concentreren zich voornamelijk op lichamelijke processen. De laatste 20 jaar is gebleken dat slaap tevens een belangrijke functie heeft voor adequaat cognitief functioneren. Studies waaruit dit is gebleken hebben dat onderzocht aan de hand van slaapdeprivatie. Slaapdeprivatie kan op verschillende manieren worden toegepast. Elke vorm van slaapdeprivatie verschaft een ander soort informatie over de functie van slaap en welke gevolgen slaaptekort heeft op de mentale en fysieke arbeid. Er kan gekozen worden om de slaap volledig te onthouden, een aantal uur (partiële deprivatie) of specifieke stadia van slaap (bijv. REM of delta slaap). Slaapdeprivatie bleek bij volwassenen een aantal neurocognitieve problemen te veroorzaken. Slaapdeprivatie had invloed op de motoriek, stemming, aandacht en prestaties (Pilcher en Huffcutt, 1995). Toch bleken veel van deze resultaten niet eenduidig, er zaten veel individuele verschillen in de gevoeligheid ten opzichte van slaapdeprivatie. Motivatie bleek een belangrijke variabele. Wanneer proefpersonen zeer gemotiveerd waren, konden zij de effecten van slaapdeprivatie compenseren (Pilcher & Huffcutt, 1995). Horne (1988) kwam tot de conclusie dat slaapdeprivatie vooral gevolgen had voor de functies van de prefrontale cortex. Prestaties op complexe taken, doelgericht gedrag, planning, motivatie en creatief denken bleken met name gevoelig. Deze onderzoeken zijn echter uitgevoerd op volwassenen. De gevolgen van slaaptekort op cognitie en gedrag van kinderen is minder uitgediept. Slaap lijkt juist een belangrijke 4

5 functie in te nemen tijdens de vroege ontwikkeling. Wanneer kinderen twee jaar oud zijn hebben ze meer dan uur slapend doorgebracht, tegenover uur in wakkere staat (Dahl, 1996). Dit betekend dat tegen de tijd dat kinderen de schoolleeftijd bereiken, zij meer tijd hebben besteed aan slapen dan aan sociale interacties, eten, spelen en andere activiteiten. Het belang van slaap wordt ook duidelijk door de in toenemende mate naar vorenkomende resultaten dat kinderen met slaapstoornissen problemen ondervinden op neurocognitieve tests, verminderd succes op school en problemen met gedrag (Dahl, 1996). Dit geeft aan dat het belangrijk is onderzoek te doen naar de gevolgen van slaaptekort bij kinderen. De gevolgen zouden door de plasticiteit van de hersenen ernstiger kunnen zijn en meer blijvende effecten kunnen veroorzaken in vergelijking met volwassenen. Het slaappatroon van kinderen ziet er anders uit dan van volwassenen. Verschil zit met name in de slaapfasen en de duur ervan. De slaapcyclus van non-rem en REM slaap duurt gemiddeld bij volwassenen minuten (zie figuur 1). De slaapcyclus van kleine kinderen duurt gemiddeld 50 minuten, dit neemt geleidelijk toe naarmate kinderen ouder worden. Deze verandering vindt plaats vanaf de geboorte tot ongeveer het vierde levensjaar. Dan krijgen de meeste kinderen min of meer een volwassen slaappatroon. Het enige individuele verschil tussen kinderen is de hoeveelheid slaap die ze nodig hebben (Dahl, 1996). Het verschil in de duur van de slaapfasen concentreert zich op de diepe slaap en de REM slaap (zie verschil in figuur 1 en 2). Kinderen hebben tijdens hun nachtrust veel meer diepe slaap en REM slaap dan volwassenen. De meeste parasomnieën (gedrag tijdens de slaap) komen voor tijdens de diepe slaap en de REM slaap, zoals slaapwandelen en nachtmerries. Dit is de reden dat deze problemen vooral bij kinderen optreden. Figuur 1. Hypnogram van een gezond volwassen persoon. De slaapstadia zijn op de verticale as afgebeeld. (Bron: 5

6 Figuur 2. Hypnogram van een kind van vier jaar oud. (Bron: Kort en bondig uitgelegd is tijdens de normale slaap, non-rem slaap verdeelt over 4 stadia, die de verschillende dieptes van de slaap weergeven. Het inslapen begint bij stadium 1, waar de snelle alpha ritmes plaats maken voor langzame theta golven. Het is een fase die snel overgaat naar stadium 2, de lichte slaap. Dit stadium wordt belangrijk geacht voor het geheugen (in Kerkhof & Coenen, 1996). Specifieke theta ritmes (slaapspoelen en K-complexen) die ontstaan vanuit de thalamische nuclei worden daarmee in verband gebracht. Stadium 3 en 4, ook wel de slow-wave sleep wordt gekenmerkt door lage deltagolven, dit reflecteert gesynchroniseerde hyper- en deporalisatie in grote groepen neuronen. Deze twee stadia wordt ook wel de diepe slaap genoemd. REM slaap wordt gekenmerkt door degesynchroniseerde corticale deporalisatie en hippocampale theta golven. REM slaap wordt voornamelijk in verband gebracht met het ervaren van levendige dromen (in Kalat, 2007). Het bovenstaande is een weergave van de normale slaapcyclus. Zo n 20% tot 30% van de kinderen uit de westerse bevolking heeft echter een slaapstoornis en hierdoor last van verstoorde slaap. Volgens de Internationale Classificatie van Slaapstoornissen, bestaan er 85 verschillende soorten slaapstoornissen (Thorpy, 2005). Deze zijn gegroepeerd in (1) dyssomnieën; primaire slaap stoornissen die bestaan uit moeilijkheden in slaap te vallen, moeilijkheden in slaap te blijven en teveel slaap overdag. Dyssomnieën zijn verdeeld in; (a) intrinsieke slaapstoornissen, veroorzaakt in het lichaam zelf. Voorbeelden zijn obstructieve adem stoornissen (OSAS) en narcolepsy; (b) extrinsieke slaapstoornissen, voortkomend uit externe factoren, zoals een slechte slaap omgeving; (c) circadiane slaap-waak stoornissen. (2) parasomnieën; episodische gedrag stoornissen die de slaap verstoren. Deze zijn onderverdeeld in (a) arousal stoornissen zoals 6

7 slaapwandelen en slaap terrors; (b) slaap-waak overgang stoornissen zoals headbanging; (c) parasomnieën geassocieerd met REM slaap zoals nachtmerries en knarsetanden. Al deze slaapstoornissen zorgen op een bepaalde manier voor een verstoring van de normale slaap Zoals eerder vermeld is gebleken dat onvoldoende slaap bepaalde consequenties heeft voor cognitieve functies (Pilcher & Huffcutt, 1995). Onder cognitie wordt verstaan de mentale activiteit die processen van leren, waarnemen, herinneren, aandacht, denken, interpreteren en probleem-oplossen omvat (Pilcher & Huffcutt, 1995). Cognitieve functies zijn dus essentieel voor leren op school en het dagelijks functioneren. Cognitieve functies en gedrag lijken dan ook onherroepelijk aan elkaar verbonden. Als slaapdeprivatie gevolgen heeft voor cognitieve functies, heeft dat direct invloed op het dagelijks functioneren en gedrag. Dit blijkt ondermeer uit verschillende onderzoeken waaruit blijkt dat kinderen met slaaptekort symptomen van ADHD vertonen, zoals ongeduldigheid, impulsiviteit en een slecht concentratie vermogen (Dahl, 1996). Het bovenstaande maakt duidelijk dat slaap een belangrijke functie heeft. Het belang van een goede nachtrust op het dagelijks functioneren van kinderen is echter nog onduidelijk. Vanuit deze gedachtegang rijst de vraag wat de invloed is van een chronische verstoring van de slaap op het algemeen functioneren van een kind. Dat wordt in dit review op drie manieren onderzocht. Als eerste wordt in deelvraag één gekeken naar de cognitieve prestaties van kinderen met een slaapstoornis. Vervolgens wordt in deelvraag twee gekeken naar de invloed van slaapdeprivatie op het cognitief functioneren. Verschil tussen de twee methoden (slaapstoornis vs. slaapdeprivatie) zou kunnen aangeven dat kinderen met een slaapstoornis meer of minder resistent zijn tegen de effecten van een slaapverstoring in vergelijking met gezonde kinderen. Ook zou het iets kunnen zeggen over het lange termijn effect dat een slaapverstoring met zich mee kan brengen. Dit omdat slaapdeprivatie slechts van tijdelijke aard is in tegenstelling tot het chronische aspect van een slaapstoornis. Ten slotte wordt in deelvraag drie gekeken naar de gevolgen van een slaapverstoring op gedrag. 7

8 Cognitieve gevolgen van een chronische slaapverstoring In deze paragraaf worden onderzoeken besproken waar kinderen gediagnosticeerd waren met een bepaalde slaapstoornis. De slaapstoornis die in deze onderzoeken veel wordt genoemd is de obstructieve adem stoornis (OSAS). Slaap wordt door OSAS verstoord door een afsluiting of obstructie van de bovenste luchtwegen. Door deze obstructie kunnen tijdens de slaap perioden voorkomen van ademstilstand. Deze perioden kunnen aanhouden van 10 seconden tot twee minuten en worden gekenmerkt door onder andere hevig snurken, abrupt wakker worden en abnormale slaperigheid gedurende de dag. Sommige van de besproken onderzoeken maken daarvoor gebruik van polysomnografisch onderzoek. Gedurende dit onderzoek wordt tijdens de slaap de hersenactiviteit gemeten met EEG, oogbewegingen met EOG, hartactiviteit met ECG en spierspanning in de kuitspier met EMG. Daarnaast wordt ook de nasale en orale luchtstroom, de borst- en buikademhaling en de arteriële zuurstofverzadiging gemeten. Deze paragraaf beoogt meer duidelijkheid te geven wat voor gevolgen een slaapstoornis heeft op het cognitieve functioneren van een kind. Uema et al. (2007) onderzochten dit door te kijken of kinderen met OSAS lager presteerden in vergelijking tot een controlegroep op taken die geheugen, leren en aandacht meten. Kinderen tussen de 6 en 12 jaar werden polysomnografisch onderzocht op aanwezigheid van een slaapstoornis. Daaruit werden 44 kinderen in 2 groepen onderverdeeld; kinderen met OSAS (n= 24) en een controlegroep (n=20). Bij de kinderen werd de Rey test (geheugen, aandacht en leren) afgenomen. Uit de resultaten kwam naar voren dat kinderen met OSAS slechter presteerden op leren-, geheugen- en aandacht taken in vergelijking tot de controlegroep. De groepsverschillen op de geheugentaak liet alleen een effect zien op prestaties van het werkgeheugen. Kinderen met OSAS leken moeilijkheden te hebben met immediate recall. De onderzoekers schreven dit toe aan de vele ontwakingen tijdens de nacht, die kinderen met OSAS ervaren. Deze ontwakingen zouden de consolidatie van geheugen onderbreken. De vraag blijft echter of consolidatie van geheugen tijdens de nacht nodig is voor immediate recall, wanneer gesuggereerd wordt dat enkel het werkgeheugen wordt aangetast. 8

9 Het onderzoek van Steenari et al. (2003) kan wellicht meer duidelijkheid geven over de gevonden resultaten in het bovenstaande onderzoek. Zij onderzochten associaties tussen kwaliteit en kwantiteit van slaap en prestaties op een auditieve en visuele werkgeheugentaak. Kinderen in dit onderzoek waren tussen de 6 en 13 jaar oud. Zij waren niet gediagnosticeerd met een slaapstoornis maar hadden wel last van een verstoorde slaap. Zij werden 72 uur geobserveerd met behulp van actigrafie. Dit is een monitor die het aantal bewegingen meet. Het aantal bewegingen geeft inzicht in de circadiane ritme van het kind. Deze meting is minder informatief dan polysomnografisch onderzoek maar actigrafie heeft als voordeel de slaap minder te verstoren dan polysomnografisch onderzoek. Dit kan meer ecologisch valide resultaten opleveren. Achtereenvolgens werd de n-back-taak afgenomen. Deze taak eist een constante belasting van het werkgeheugen. Uit de resultaten kwam naar voren dat de kwaliteit van slaap directe invloed had op prestaties van het werkgeheugen. Slaapkwaliteit wordt in dit onderzoek geoperationaliseerd als het aantal nachtelijke ontwakingen en de duur van inslapen. Wanneer kinderen vaker wakker werden en het langer duurde voordat zij in slaap vielen, scoorden zij slechter op zowel auditieve- als visuele werkgeheugentaken in vergelijking met kinderen die daar geen last van hadden. Tevens bleek dat slaapkwaliteit effect had op zowel de makkelijke als de moeilijke taken. Dit in tegenstelling tot slaapkwantiteit: kinderen die totaal minder uur sliepen, scoorden enkel slecht op de moeilijkere taken. Deze resultaten impliceren dat het totaal aantal uur slaap een andere invloed heeft op het geheugen dan de slaapkwaliteit. De effecten van nachtelijke ontwakingen zijn ernstiger te noemen dan de effecten van totaal minder uur slaap. Deze resultaten geven slechts een eenzijdig beeld weer omdat alleen is gekeken naar een lichte slaapverstoring. De volgende paragraaf waar acute slaapdeprivatie centraal staat zou aanvullende informatie kunnen geven. In het onderzoek van Sadeh, Gruber en Raviv (2002) hadden de kinderen eveneens last van verstoorde slaap maar waren niet gediagnosticeerd met een slaapstoornis. Dit onderzoek concentreerde zich op cognitie, aandacht en prestatievermogen. Slaap van 135 kinderen tussen de 7 en de 12 jaar oud werd vijf dagen geobserveerd met behulp van actigrafie. Twee keer tijdens deze vijf dagen werd de Neurobehavioral Evaluation System (NES) afgenomen. Deze test meet verschillende aspecten van aandacht, gedrag, cognitie en academische prestaties. Het bleek dat kinderen met frequente ontwakingen tijdens het slapen slechter presteerden op moeilijke 9

10 taken zoals vigilantie en executieve controle in vergelijking met kinderen die doorsliepen. Prestaties op simpele motor-, geheugen- en reactietijdtaken werden niet beïnvloed door ontwakingen tijdens de nacht. Dit resultaat is in tegenspraak met het onderzoek van Steenari et al (2003). Deze stelt dat kinderen met een slechte slaapkwaliteit slecht presteren op zowel de makkelijke als moeilijke geheugentaken. Een verklaring hiervoor kan zijn dat het begrip slaapkwaliteit slecht gedefinieerd is in beide onderzoeken. Het aantal nachtelijke ontwakingen kan per individu verschillen. Kinderen met een hoger aantal nachtelijke ontwakingen kunnen slechter presteren op cognitieve tests dan kinderen met een lager aantal nachtelijke ontwakingen. Dit onderscheid wordt in beide onderzoeken niet gemaakt. O Brien, Tauman en Gozal (2004) hebben wel onderscheid gemaakt in de ernst van de verstoring van de slaap. Zij hebben gebruik gemaakt van het begrip Sleep Pressure Score (SPS). SPS is een score die aangeeft in welke mate een kind last heeft van OSAS. Een aantal van 199 kinderen in de leeftijd tussen de vijf en de zeven jaar oud werden na polysomnografisch onderzoek ingedeeld in hoge SPS score (ernstige last) of lage SPS score (weinig last). Uit de resultaten kwam naar voren dat kinderen met een hoge SPS score slechter presteerden op tests die geheugen, taal, verbaal vermogen en visiospatiële functies meten in vergelijking met kinderen met een lage SPS score. Dit is een interessante uitkomst omdat er in dit onderzoek niet vergeleken is met een controlegroep, maar met een groep die een mindere mate van OSAS hebben. Wanneer er gebruik zou zijn gemaakt van een gezonde controlegroep kunnen de effecten wellicht nog groter zijn. Tijdens een eerder onderzoek van O Brien et al. (2000) werd wel gebruik gemaakt van een controlegroep. Ook in dit onderzoek werd gekeken welke neurocognitieve gevolgen OSAS met zich mee brengt. Alle kinderen zowel in de controlegroep (n= 35) als in de OSAS groep (n=35) waren gematched op leeftijd (6 jaar oud), sekse (jongens), ethniciteit en educatie niveau van de moeder. Na polysomnografisch onderzoek vulden kinderen de Differential Ability Scales for General Conceptual Ability (IQ) en de NEPSY (neuropsychologisch assessment) in. Evenals de bovenstaande onderzoeken werd in dit onderzoek geconcludeerd dat kinderen met OSAS slechter scoorden op cognitieve tests in vergelijking met gezonde kinderen. Kinderen met OSAS scoorden lager op IQ, aandacht, executieve functies en fonologische verwerking in vergelijking met de gezonde controlegroep. Doordat deze 10

11 studie gebruik heeft gemaakt van totaal gematchte variabelen geeft het meer betrouwbare resultaten. Dit is gelijk ook een minpunt, het is niet verder te interpreteren naar andere sekse, leeftijd en ethniciteit. Hoewel de bovenstaande onderzoeken verschillende methodes hebben toegepast zijn er toch vrij eenduidige conclusies te trekken. Kinderen gediagnosticeerd met OSAS bleken vooral problemen te ondervinden met executieve functies, leren, geheugen, aandacht, verbaal vermogen, visiospatiële functies en IQ. Kinderen zonder een slaapstoornis maar met een slechte slaapkwaliteit (nachtelijke ontwakingen en lange duur voor het inslapen) bleken hinder te ondervinden met het auditieve- en visuele werkgeheugen, vigilantie en executieve controle. Een interessante uitkomst is dat kinderen met OSAS, gezonde kinderen met gefragmenteerde slaap en kinderen die totaal minder uur sliepen problemen ondervonden op vrijwel op dezelfde functies. Verschil zat in de mate van hinder die zij ondervonden. Het bleek dat kinderen die totaal minder uur sliepen alleen moeite hadden met de moeilijke geheugentaken, in tegenstelling tot kinderen met een slechte slaapkwaliteit (Steenari et al., 2003). Zij hadden zowel moeite op de makkelijke als moeilijke taken. Doordat kinderen met een slechte slaapkwaliteit slechter presteerden dan kinderen met een verminderde slaapkwantiteit geeft dit reden te suggereren dat de kwaliteit van slaap van meer belang is dan de kwantiteit. De volgende paragraaf over acute slaapdeprivatie kan meer duidelijkheid geven. Cognitieve gevolgen van acute slaapdeprivatie Er is naar voren gekomen dat slaapkwaliteit van meer belang zou zijn dan het totaal aantal uur slaap. Het hebben van gefragmenteerde slaap en een langere duur van inslapen zou meer belemmering vormen voor het dagelijks functioneren dan aaneengesloten minder uur slaap. Als dat zo is, zouden de resultaten vergeleken moeten worden met gezonde kinderen waarvan de slaap wordt verkort. Slaapdeprivatie kan meer informatie geven over de gevolgen die een verminderde slaapkwantiteit met zich mee kan brengen. Deze resultaten zouden dan vergeleken kunnen worden met de gevolgen van een chronische slaapverstoring. 11

12 Randazzo, Muehlback, Schweitzer en Walsh (1998) onderzochten de cognitieve gevolgen van slaapdeprivatie door slaap voor een nacht te verkorten tot vijf uur. In het onderzoek particpeerden 16 kinderen tussen de 10 en de 14 jaar oud. Kinderen werden random toegewezen tot ofwel de slaapdeprivatie- (vijf uur slaap) of de controlegroep (11 uur slaap). De daaropvolgende dag vulden beide groepen psychomotorische- en cognitieve prestatietests in. Uit de resultaten kwam naar voren dat kinderen in de slaapdeprivatie groep slechter presteerden op verbale creativiteit, abstract denken, planning en het veranderen van cognitieve sets, in vergelijking tot de controlegroep. Daarnaast kwam naar voren dat prestaties op minder complexe taken; geheugen, leren en figuurlijke creativiteit, geen verschil lieten zien tussen beide groepen. Deze resultaten geven hetzelfde weer als de resultaten van Steenari et al. (2003). Een verkorting van het totaal aantal uur slaap heeft enkel invloed op complexe taken, of prefrontale functies. Uit slaapdeprivatie onderzoek met volwassen proefpersonen bleek motivatie een belangrijke variabele. Doordat slaap enkel een nacht is verkort kan prestatie gecompenseerd worden door motivatie. Het onderzoek van Fallone, Acebo, Seifer en Carskadon (2005) heeft dit proberen te compenseren door een week lang slaap te verkorten of te verlengen in een groep van 74 kinderen. Er werd onderscheidt gemaakt tussen leeftijd van de kinderen en de hoeveelheid slaapdeprivatie aangeboden. De slaap van kinderen tussen de zes en zeven jaar oud werd verkort tot acht uur. Voor kinderen tussen de 8 en 12 werd slaap verkort tot 6.5 uur. In de controlegroep sliepen de kinderen in beide leeftijdsgroepen rond de 10 uur. Het bleek dat de kinderen in de slaapdeprivatie groep slechter presteerden op academische problemen, vermoeidheid en aandacht, in vergelijking met kinderen in de controlegroep. De methode die gebruikt is in dit onderzoek is echter zeer subjectief. Leraren moesten kinderen beoordelen op aandacht, academisch succes en gedrag. Academisch succes is in deze context dan ook alleen subjectief gemeten. De vraag is hoeveel waarde hieraan gehecht kan worden in vergelijking tot objectieve tests. Dit maakt het moeilijk deze resultaten te interpreteren en te vergelijken. Het onderzoek van Sadeh, Gruber en Raviv (2003) concentreerde zich eveneens op de cognitieve gevolgen van slaapdeprivatie over meerdere dagen. Vijf nachten werd slaap van 77 kinderen geobserveerd met actigrafie. De eerste twee nachten werden baseline prestaties gemeten aan de hand van cognitieve tests. De laatste drie nachten werden kinderen random gevraagd slaap te verkorten (slaapdeprivatie) of te verlengen 12

13 (slaapextensie) met een uur waarna wederom cognitieve vermogens werden gemeten. Uit de resultaten kwam naar voren dat slaapdeprivatie, in vergelijking met baselineprestaties, leidde tot verminderde alertheid, verminderd reactievermogen en slechtere prestaties op testen die geheugen en verbale creativiteit meten. Slaapextensie van een uur leidde juist tot betere prestaties op geheugentests en alertheid. Dit zijn interessante uitkomsten omdat het gaat om minimale veranderingen van de kwantiteit van slaap. Doordat het slechts een minimale manipulatie betreft is het meer te interpreteren naar het natuurlijke slaappatroon van kinderen. Dit onderzoek laat in tegenstelling tot de andere onderzoeken in deze paragraaf zien dat slaapdeprivatie wel invloed heeft op de mindere complexe taken. Een mogelijke reden voor het verschil is dat dit onderzoek drie nachten de slaap heeft verkort. Dit zou overeen kunnen komen met de structurele verstoring die kinderen met een slaapstoornis ervaren. Tot nu toe zijn enkel onderzoeken behandeld die ofwel de gevolgen van slaapdeprivatie ofwel de gevolgen van een slaapstoornis hebben gemeten. De volgende twee onderzoeken hebben kinderen met OSAS vergeleken met gezonde kinderen, waarbij beide blootgesteld werden aan slaapdeprivatie. In het onderzoek van Lewin, Huntley en Melanie (2004) participeerden 26 kinderen tussen de zes en tien jaar oud. Hiervan waren 10 kinderen gezond en 16 gediagnosticeerd met OSAS. Eerst werden baseline metingen verricht waarbij kinderen werd gevraagd de n-back-taak (werkgeheugen) en de WISC-III (IQ) in te vullen. Vervolgens werd slaap een nacht verkort tot vier uur, waarna de kinderen weer soortgelijke tests invulden. Uit de resultaten kwam naar voren dat kinderen met OSAS bij de baseline prestaties al lager scoorden in vergelijking met gezonde kinderen. Door slaapdeprivatie daalden de prestaties nog meer. Vooral verbale functies en aandacht bleken gevoelig voor chronische verstoring van de slaap en slaapdeprivatie. Gezonde kinderen scoorden eveneens slechter in vergelijking tot baseline prestaties. Het bleek echter dat gezonde kinderen tijdens de tweede afname snellere reactietijden lieten zien in vergelijking met hun baseline prestaties. Ook bleek dat zij tijdens beide metingen snellere reactietijden hadden in vergelijking tot kinderen met OSAS. Doordat zij snellere reactietijden lieten zien, werd dit geassocieerd met impulsiviteit. Dit zou verklaard kunnen worden door de tijdelijke aard van de slaapdeprivatie bij gezonde kinderen. Kinderen met OSAS hebben een chronische verstoring van de slaap, dit zou andere effecten op hen kunnen hebben. 13

14 Lewin en Huntley (2006) trachten het gevonden effect van de reactietijden te verklaren door het onderzoek nog een keer uit te voeren. Dit keer met meer proefpersonen. Een groep van 76 kinderen tussen de zes en tien jaar oud participeerden in deze studie. Hiervan waren 17 kinderen gezond en 59 kinderen gediagnosticeerd met OSAS. Zij vulden voorafgaand aan de slaapdeprivatie aandacht tests in, die werden gebruikt als baseline informatie. Na een nacht van 4 uur slaap vulden beide groepen wederom dezelfde aandacht tests in. In tegenstelling tot het eerdere onderzoek van Lewin, Huntley en Melanie kwam geen verschil in reactietijden tussen beide groepen naar voren. Impulsiviteit als oorzaak van slechtere scores in gezonde kinderen kan dus niet gegeven worden. Beide groepen scoorden wel slechter dan hun baseline prestaties. Waarbij de kinderen met OSAS over het geheel slechter scoorden in vergelijking met gezonde kinderen. Het verschil tussen de groepen op baseline prestaties geeft aan dat kinderen met een slaapstoornis wel degelijk op cognitief niveau hinder ondervinden van hun stoornis. Uit de resultaten komt niet naar voren of de prestaties van de gezonde kinderen en de kinderen met OSAS gelijk gedaald zijn. Wanneer ze gelijk gedaald zijn, laten ze eenzelfde effect zien van de gevolgen van slaapdeprivatie en kunnen de lagere prestaties op de baseline verklaard worden door het chronische aspect van het slaaptekort. Dit zou interessant zijn verder te onderzoeken. Beide onderzoeken zijn echter moeilijk te vergelijken omdat verschillende aspecten van cognitie gemeten zijn. Uit de bovenstaande onderzoeken komt naar voren dat slaapdeprivatie een negatieve invloed heeft op verschillende vormen van aandacht, alertheid, verbale creativiteit, abstract denken, academische problemen en IQ. In de vorige paragraaf werd gesuggereerd dat een verminderde slaapkwaliteit prestaties op zowel makkelijke als moeilijke taken beïnvloed. Een reductie van slaapkwantiteit zou enkel invloed uitoefenen op complexe taken. De resultaten in deze paragraaf bevestigen dit idee. Het onderzoek van Randazzo et al. (1998) liet zien dat prestaties enkel op complexe taken waren verslechterd. Dit wordt tevens bevestigd door de resultaten dat kinderen met OSAS bij voorbaat al slechter presteerden op cognitieve tests in vergelijking met gezonde kinderen (Lewin et al. 2004;2006). Een alternatieve verklaring voor het verschil in uitkomsten tussen slaapdeprivatie en OSAS kan gegeven worden door de variabele motivatie. Dit bleek voor volwassenen een belangrijke invloed uit te oefenen op prestaties. Slaapdeprivatie is een tijdelijke vorm van te weinig slaap, motivatie zou 14

15 de effecten kunnen compenseren. Kinderen met een structureel slaaptekort kunnen dit niet meer compenseren. Het onderzoek van sadeh et al. (2003) lijkt dit te bevestigen. Kinderen scoorden zowel laag op makkelijke als moeilijke taken na drie nachten slaapdeprivatie. De gevolgen van slaapverstoring op gedrag Uit de vorige twee paragrafen is gebleken dat slaapdeprivatie van één nacht en het hebben van een slaapstoornis gevolgen heeft voor het cognitief functioneren. Het is logisch te veronderstellen dat wanneer het cognitieve functioneren achteruit gaat, dit zijn uitwerking heeft op gedrag. Meerdere malen is naar voren gekomen dat kinderen met een slaapstoornis het tegenovergestelde gedrag laten zien dan men zou verwachten. Het is aanneemelijk dat vermoeidheid wordt geuit in rustig en afwezig gedrag. Kinderen met een structureel slaaptekort uiten hun vermoeidheid juist in drukheid en impulsiviteit, beide symptomen van ADHD. Als symptomen van ADHD overeenkomen met het gedrag van kinderen met een slaapstoornis zou dit kunnen meewegen in de diagnostiek van ADHD. Kinderen zouden eerst onderzocht kunnen worden op aanwezigheid van een slaapstoornis voordat zij een stempel als ADHD krijgen opgeplakt. Deze paragraaf probeert het gedrag in kaart te brengen die een slaapverstoring met zich mee brengt. Fallone, Acebo, Arnedt, Seifer en Carskadon (2001) hebben dit onderzocht door slaapdeprivatie toe te passen bij 82 kinderen. Vijf nachten werd bij hen baseline slaap bijgehouden waarna zij random voor een nacht werden ingedeeld in een slaapdeprivatie groep (vier uur slaap), of een controlegroep (tien uur slaap). Vervolgens werden er testen afgenomen die hyperactiviteit, impulsiviteit, nalatigheid van taken en vigilantie meten. Er kwam naar voren dat de kinderen uit de slaapdeprivatie groep een hogere mate van nalatigheid hadden in vergelijking met de controlegroep en hun baseline prestaties. Er waren echter geen associaties gevonden tussen de reductie van het aantal uur slaap en hyperactiviteit, impulsiviteit en vigilantie. Dit is een interessante bevinding omdat uit paragraaf twee bleek dat vigilantie door slaapdeprivatie wordt verminderd. Zoals eerder vermeld hebben een aantal variabelen invloed op prestaties na slaapdeprivatie, zoals motivatie en lengte van de test. Omdat dit onderzoek slechts 15

16 gebruik heeft gemaakt van een tijdelijk slaaptekort is het mogelijk dat deze variabelen invloed uitoefenen op de resultaten. Een andere manier om de invloed van slaaptekort op gedrag te onderzoeken is het observeren van reguliere slaappatronen van kinderen. Zo komt een meer natuurlijke vorm van slaaptekort in beeld. Dit verhoogt de externe validiteit. Yokomaku et al. (2008) hebben dit onderzocht door slaapgewoontes van 68 kinderen voor twee weken bij te houden. Zij waren allen tussen de vier en zes jaar oud. Deze kinderen gingen meerdere keren per week met hun ouders weg na uur, zij sliepen na uur of zij kwamen thuis met hun ouders na uur. De controlegroep bestond uit 67 kinderen uit dezelfde leeftijdsgroep. Zij hadden geen onregelmatige bed- en opstaan tijden en sliepen plus/min twee uur meer dan de andere kinderen. In dit onderzoek wordt slaapkwaliteit geoperationaliseerd als onregematigheid in bed- en opstaan tijden. Twee weken lang werd door de ouders het slaappatroon in een dagboek bijgehouden. Tegelijk werd elke dag de Child Behavior Checklist (CBCL) (Achenbach, 1991) afgenomen. Deze test wordt ingevuld door ouders en geeft sociale competenties en een gedragsprofiel weer. Uit de resultaten kwam naar voren dat kinderen uit de experimentele groep hoger scoorden op de CBCL dan kinderen uit de controlegroep. Daarnaast bleek dat het totaal aantal uur slaap geen verband had met score op de CBCL. Onregelmatige bed- en opstaan tijden hadden wel een verband met een hoge score op de CBCL. Onregelmatigheid van opstaan en slapen heeft een negatiever effect dan totaal minder uur slaap. Dit is in feite hetzelfde wat uit paragraaf één naar voren kwam. De kwaliteit van slaap is van meer belang dan de kwantiteit. Ouders hebben echter in dit onderzoek het slaappatroon bijgehouden. Zij kunnen naar sociale wenselijkheid data hebben aangepast. Het gebrek aan objectiviteit beïnvloedt de betrouwbaarheid van dit onderzoek. Het onderzoek van Uema, Vidal, Fuijta, Moreira en Pignatari (2006) observeerde niet het slaappatroon van gezonde kinderen maar concentreerde zich op 20 kinderen tussen de 4 en 18 jaar gediagnosticeerd met OSAS. Ouders werden gevraagd de CBCL in te vullen over de zes maanden voorafgaand aan het onderzoek. Uit de resultaten bleek dat een op de vier kinderen met OSAS hoog scoorden op gedragsproblemen en in het bijzonder op de subtests, totale competentie, somatische klachten, sociale problemen en agressiviteit. Zoals eerder vermeld wordt de CBCL ingevuld door de ouders. Evenals het bijhouden van een slaap dagboek in het onderzoek 16

17 van Yokomaku et al., is deze vragenlijst gevoelig voor sociaal wenselijke antwoorden. Tevens geeft het slechts een beperkt beeld weer. Gedrag thuis kan anders zijn dan op school of op het speelplein. In het onderzoek van Uema et al. (2006) bleek dat één op de vier kinderen met OSAS hoog scoorden op gedragsproblemen. Eén op de vier kinderen is een hoog aantal maar andere factoren zouden kunnen meespelen waarom het ene kind met OSAS wel probleemgedrag ontwikkeld en het andere niet. Het onderzoek van Bates, Viken, Alexander, Beyers en Stockton (2002) probeert hierop in te spelen en neemt de variabele mate van stress binnen het gezin mee. Dit hebben zij gedaan door 202 kinderen tussen de vier en vijf jaar oud vier maanden lang te observeren. Deze kinderen kwamen over het algemeen uit gezinnen met lage inkomens. Moeders werden gevraagd dagboeken bij te houden over het slaappatroon van hun kind. Ook werd in dat dagboek vermeld of er sprake was van stress binnen het gezin, cohesie binnen het gezin, gehechtheid met de moeder en aandacht dat was gegeven aan het kind (positief; belonen of negatief; straffen). Leraren op school evalueerden tijdens deze vier maanden meerdere malen het gedrag op aanpassingsvermogen en probleemgedrag. Het bleek dat verstoorde slaappatronen (tijd van naar bed gaan, aantal uur slaap en variabiliteit van de bedtijd) een minder aanpassend vermogen voorspelde van het gedrag van een kind, zelfs wanneer de mate van stress binnen het gezin werd meegenomen. Deze resultaten komen overeen met die van Yokomaku et al. (2008). Variabiliteit in slaappatronen leidt tot gedragsproblemen. Interessant is dat stress binnen het gezin niet deze gedragsproblemen verklaart. Ook deze studie is correlationeel van aard. Uitspraken over oorzaak en gevolg kunnen niet gemaakt worden. Het zou net zo goed kunnen zijn dat kinderen die zich minder goed aanpassen zich meer verzetten om op tijd naar bed gaan. Het een kan invloed uitoefenen op het ander, en andersom, dit is nog niet duidelijk. Tot nu toe is alleen gekeken naar de relatie tussen slaapproblemen en algemene gedragsproblemen. Het onderzoek van Gau (2006) kijkt specifiek naar de relatie tussen slaapproblemen en symptomen van ADHD. Met symptomen van ADHD wordt in deze studie vooral gedoeld op hyperactiviteit, verminderde aandacht en oppositioneel gedrag. Deze symptomen blijken veel voor te komen bij kinderen met een chronisch slaaptekort (Dahl 1996). Een aantal van 2463 kinderen tussen de 6 en 16 jaar oud participeerden in de studie van Gau (2006). Ouders vulden vragenlijsten in over de gezondheid, het slaappatroon, slaapproblemen en het gedrag van hun kind. Hun leraren vulden 17

18 vragenlijsten in over gedrag. Uit de resultaten kwam naar voren dat dyssomnieeën (zoals OSAS), variabele slaaptijden en meer dutjes overdag gerelateerd zijn aan symptomen van ADHD. Parasomnieën (episodische gedragstoornissen die de slaap verstoren) waren enkel door de beoordelingen van de moeders gerelateerd aan symptomen van ADHD. Deze studie laat een sterk verband zien tussen gedrag- en slaapproblemen. Wat deze studie echter ook laat zien is een discrepantie tussen de beoordelingen van de ouders en de leraren. Een verklaring hiervoor kan zijn dat de subjectiviteit van de beoordelaar of het gedrag van het kind verschilt per setting. De resultaten van dit onderzoek zijn echter wel belangrijk om in acht te nemen voor de differentiële diagnostiek van ADHD. Er zijn overeenkomsten tussen symptomen van ADHD en gedrag dat voortkomt uit slaapproblemen. Dit is een belangrijk gegeven om misdiagnose te voorkomen. De resultaten van de bovenstaande onderzoeken laten verschillende aspecten zien van de relatie tussen slaap en gedrag. Een verminderde slaapkwaliteit (variabiliteit in opstaan- en bedtijden en duur van inslapen) laat een verband zien met gedragsproblemen zoals nalatigheid, sociale problemen, agressiviteit, verminderd aanpassingsvermogen, hyperactiviteit, verminderde aandacht en oppositioneel gedrag. Met betrekking tot ADHD symptomen zijn tegenstrijdige resultaten gevonden. In het onderzoek van Gau (2006) kwam deze relatie wel naar voren, in het onderzoek van Fallone et al. (2005) niet. De reden zou het verschil in opzet kunnen zijn. Fallone et al. (2005) paste slaapdeprivatie toe terwijl het onderzoek van Gau (2006) het natuurlijke slaappatroon observeerde. Toch zijn er een aantal punten dat de interpretatie zou kunnen beïnvloeden. De meeste van de gebruikte onderzoeken laten enkel een correlationeel verband zien, causaliteit kan daarom niet verondersteld worden. Daarnaast is er vooral gebruik gemaakt van vragenlijsten die door de ouders of leraren zelf zijn ingevuld, informatie die het kind zelf verschaft over hun slaaphygiëne wordt niet gegeven. Kinderen kunnen hierover vaak aanvullende informatie geven. Conclusie Uit de besproken onderzoeken komt naar voren dat zowel een chronische- als acute slaapverstoring negatieve effecten heeft op cognitie en gedrag bij kinderen tussen de 4 18

19 en 16 jaar oud. Een chronische slaapverstoring heeft tot gevolg dat prestaties op aandacht, executieve functies, leren, geheugen, verbaal vermogen, visiospatiële functies en IQ daalden. Acute slaapverstoring geeft problemen op aandacht, alertheid, verbale creativiteit, abstract denken, academische problemen en IQ. De gevolgen van een chronische slaapverstoring en acute slaapdeprivatie lijken sterk overeen te komen. Toch bleek er een belangrijk verschil te bestaan. De gevolgen van nachtelijke ontwakingen en een langere duur van inslapen (slaapkwaliteit) leek een ernstiger effect te hebben op cognitie dan het verkorten van de slaap in totaal (slaapkwantiteit). De kwaliteit van slaap lijkt een belangrijkere functie in te nemen dan de kwantiteit. Verschil zat met name in de moeilijkheidsgraad van de opgaven. Gezonde kinderen die blootgesteld werden aan slaapdeprivatie bleven goed presteren op de makkelijke opgaven in tegenstelling tot kinderen met een slaapstoornis. Dit kan verklaard worden door de tijdelijke aard van de slaapdeprivatie in tegenstelling tot het chronische aspect van een slaapstoornis. Slaapdeprivatie als methode lijkt de gevolgen van een slaapstoornis te onderschatten. Daarnaast geeft dit reden om te suggereren dat prestaties verslechten naarmate kinderen langer zijn blootgesteld aan een slaapverstoring. Dit maakt het interessant om te kijken naar de lange termijn effecten die een slaapstoornis met zich mee kan brengen wanneer er geen interventie plaatsvindt. Blijven bijvoorbeeld kinderen met een slaapstoornis slechter presteren op cognitieve tests dan gezonde kinderen wanneer zij de jongvolwassen leeftijd bereiken. Of zouden de hersenen dit effect naarmate de ontwikkeling vordert compenseren. Uitspraken kunnen echter niet gemaakt worden omdat de lange termijn effecten in dit review niet zijn behandeld, simpelweg omdat er tot nu toe geen tot weinig onderzoek naar is verricht. Naast de gevolgen van slaapverstoring op cognitie is tevens gekeken naar de gevolgen van slaapverstoring op gedrag. Het bleek dat slaapverstoringen verband hadden met agressiviteit, oppositioneel gedrag, sociale problemen, nalatigheid, verminderd aanpassingsvermogen, verminderde aandacht en hyperactiviteit. Tevens bleek dat slaapkwaliteit en slaapkwantiteit verschillende effecten hadden op gedrag. Het onderzoek van Yokomaku et al. (2008) liet zien dat onregelmatigheid van opstaan- en bedtijden een negatiever effect had op gedrag dan totaal minder uur slaap, zelfs wanneer stress in het gezin werd meegenomen (Bates et al., 2002). Daarnaast kwam 19

20 naar voren dat symptomen van ADHD en gedrag dat voortkomt uit slaapproblemen sterk overeenkomen (Gau 2006). De overeenkomende symptomen zijn hyperactiviteit, verminderde aandacht en oppositioneel gedrag. Deze uitkomsten zijn belangrijk voor de differentiële diagnostiek van gedragsproblemen in het algemeen en ADHD. Psychologen kunnen met dit gegeven rekening houden wanneer zij een kind met dergelijke problemen in de praktijk tegenkomen. Tijdens de diagnose zou naast de reguliere testbatterijen gedacht kunnen worden om slaap te observeren om misdiagnose te voorkomen, voordat kinderen een stempel als ADHD of moeilijk opvoedbaar wordt opgelegd. Toch zijn er een aantal punten die de interpretatie van de besproken onderzoeken kunnen beïnvloeden. Veel van het gebruikte onderzoek naar gedrag is correlationeel van aard, er valt daardoor geen uitspraak te doen over causaliteit. Daarnaast is het voor kinderen spannend om mee te doen aan slaaponderzoek. De procedures van polysomnografisch onderzoek of actigrafie kunnen spannend zijn en een verstoring geven van het reguliere slaappatroon of de slaaphygiëne. Dit kan een vertekend beeld geven en invloed hebben op de daaruitvolgende resultaten. Tevens bleek uit slaapdeprivatie onderzoek met volwassen proefpersonen dat meerdere variabelen invloed uitoefenen op prestaties. In de slaapdeprivatie onderzoeken met kinderen is geen rekening gehouden met deze variabelen. Het zou kunnen zijn dat bij kinderen, net als bij volwassenen, motivatie slaapdeprivatie kan compenseren op prestatietests. Ten slotte zijn veel van de vragenlijsten over slaap en gedrag ingevuld door ouders of leraren. Kinderen kunnen aanvullende informatie geven over hun slaap of gedrag omdat ouders en leraren niet te allen tijde bij hen zijn, zoals tijdens de nacht of op het speelplein. Al met al kan gezegd worden dat het algemeen functioneren van kinderen achteruit gaat door een slaapverstoring. Dit zowel voor gezonde kinderen als voor kinderen met een slaapstoornis. Een nacht minder slaap heeft duidelijk consequenties voor prestaties op school en gedrag. Alleen door de tijdelijke duur van slaapdeprivatie lijken gezonde kinderen dit beter aan te kunnen. Dit lijkt minder op te gaan voor kinderen met een slaapstoornis, doordat zij op dezelfde functies slechter presteren dan gezonde kinderen wordt er vanuit gegaan dat de oorzaak ligt bij het chronische aspect dat een 20

21 slaapstoornis met zich mee brengt. Dit zou een indicatie kunnen geven voor de lange termijn effecten die een chronische verstoring van de slaap op cognitie- en gedrag met zich mee brengt. Deze redenering is echter niet verder uitgediept in dit review. Interessant is om in deze lijn verder te onderzoeken. Is er inderdaad sprake van een lang termijn effect, worden prestaties slechter naarmate van tijd en zijn deze omkeerbaar met een tijdelijke interventie. De functie van slaap zou niet onderschat mogen worden, zeker niet in de doelgroep waarin de hersenen nog zo gevoelig, plastisch en in ontwikkeling zijn. 21

22 Literatuurlijst Bates, J.B., Viken, R.J., Alexander, D.B., Beyers, J. & Stockton, L. (2002). Sleep and adjustment in preschool children: sleep diary reports by mothers relate to behavior reports by teachers. Child Development, 73, Carskadon, M.K., Harvey, K. & Dement, W.C. (1981). Acute restriction of nocturnal sleep in children. Perception Motor Skills, 53, Dahl, R.E. (1996). The impact of inadequate sleep on childrens daytime cognitive function. Seminars in pediatric neurology, 3, Fallone, G., Acebo, C., Arnedt., J.T., Seifer, R. & Carskadon, M.A. (2001). Effects of acute sleep restriction on behavior, sustained attention and response inhibition in children. Perceptual Motor Skills, 93, Fallone, G., Acebo, C., Arnedt., J.T., Seifer, R. & Carskadon, M.A. (2005). Experimental restriction of sleep oppertunity in children: effects on teacher ratings. Sleep, 28, Gau, S.S. (2006). Prevalence of sleep problems and their association with inattention/hyperactivity among children aged 6-15 in Taiwan. J. Sleep Res., 15, Huntley, E. & Lewin, DS. (2006). The effects of sleep restriction on performance testing on children with obstructive sleep apnea and a healthy comparison group. Sleep, 29, A100. Horne, J.A. (1993). Human sleep loss en behavior implications for the prefrontal cortex and psychiatric disorder. Br J Psychiatry, 162, Kalat, J.W. (2007). Wakefulness and sleep. Biological psychology, 9 th edition (pp ) Thomson Wadsworth. Kerkhof, G.A., Coenen, A.M.L. (2001). Slaap; gedrag en fysiologie. In A.L. van Bemmel, D.G.M. Beersma, J.H.M. de Groen, W.F. Hofman (Eds.), Handboek slaap en slaapstoornissen (pp ). Elsevier. Lewin, D.S., Huntley, E. & Melanie, E. (2004). Neurobehavioral assessment of the effects of sleep restriction on children with obstructive sleep apnea OSA and a healthy comparison group. Sleep, 27, A119. O Brien, L.M., Tauman, R. & Gozal, D. (2004). Sleep pressure correlates of cognitive and behavioural morbidity in snoring children. Sleep, 27, O Brien, L.M., Mervis, C.B., Holbrook, C.R., Bruner, J.L., Smith, N.H., McNally, N., McClimment, M.C. & Gozal, D. (2004). Neurobehavioral correlates of sleepdisordered breathing in children. J. Sleep Res., 13,

23 Pilcher, J.J. & Huffcutt, J.A. (1995). Effect of sleep deprivation on cognitive and physical performance: A meta-analytic review. Sleep Res, 24, 455. Randazzo, A.C., Muehlbach, M.J., Schweitzer, P.K. & Walsh, J.K. (1998). Cognitive function following acute sleep restriction in children ages Sleep, 21, Sadeh, A., Gruber, R. & Raviv, A. (2002). Sleep, neurobehavioral functioning, and behavior problems in school-age children. Child Development, 73, Sadeh, A., Gruber, R. & Raviv, A. (2003). The effects of sleep restriction and extension in school-age children: What a difference an hour makes. Child Development, 74, Steenari, M., Vuontela, V., Paavonen, E.J., Carlson, S., Fjällberg, M. & Aronen, E.T. (2003). Working memory and sleep in 6- to 13-year-old schoolchildren. J. Am. Academie Child Adolescent Psychiatry, 42, Thorpy, M.J. (2005). Which clinical conditions are responsible for impaired alertness? Sleep Med, 6, Uema, S.F.H., Vargas, M., Vidal, R., Fujita, R., Moreira, G. & Pigmatari, S.S.N. (2006). Behavioral evaluation in children with obstructive sleep disorders. Rev Bras Otorrinolaringol, 72, Uema, S.F.H., Pignatari, S.S.N., Fujita, R.R., Moreira, G.A., Hallinan, M.P. & Weckx, L. (2007). Assessment of cognitive learning function in children with obstructive sleep breathing disorders. Rev Bras Otorrinolaringol, 73, Yokomaku, A., Misao, K., Omoto, F., Yamagishi, R., Tanaka, H., Takada, K. & Kohyama, J. (2008). A study of the association between sleep habits and problematic behaviors in preschool children. Chronobiology International, 25,