Metawad. De Waddenzee als zwakke schakel in een internationaal meta-ecosysteem

09-054 ACHTER cover 08 25-06-2009 15:41 Pagina 1 Ambitie De Waddenacademie heeft de ambitie het waddengebied te (laten) ontwikkelen tot een kraamkamer voor breed toepasbare, integrale kennis over duurzame ontwikkeling van een kustgebied, waar natuurwaarden centraal staan en een dragend onderdeel vormen van de lokale en regionale economie. Het gebied ontwikkelt zich tot een ontmoetingsplaats voor wetenschappers uit binnen- en buitenland, bestuurders, beleidsmakers en beheerders. Samen zoeken zij op basis van interdisciplinaire kennis duurzame en innovatieve oplossingen. In 2020 vormt het trilaterale waddengebied het best gemonitorde en best begrepen kustsysteem in de wereld. Metawad De Waddenzee als zwakke schakel in een internationaal meta-ecosysteem

09-054 ACHTER cover 08 25-06-2009 15:41 Pagina 2 Postbus 2724 Ontwerp cover: Supernova Ontwerp bno 8901 AE Leeuwarden Fotografie: Jan Huneman Nederland Druk: Holland Ridderkerk t 058 233 90 30 e info@waddenacademie.knaw.nl 2009 Waddenacademie Niets uit deze uitgave mag worden verveelvoudigd en/of open- ISBN/EAN 978-94-90289-10-2 baar gemaakt door middel van druk, fotokopie, microfilm of op Volgnummer 2009-08 welke andere wijze ook zonder voorafgaande schriftelijke toestemming van de Waddenacademie. De Waddenacademie aanvaardt geen aansprakelijkheid voor eventuele schade voortvloeiend uit het gebruik van de resultaten van dit onderzoek of de toepassing van de adviezen.

Uitwerking position paper ikoonproject Waddenakademie (dd. 25 juni 2009): METAWAD: De waddenzee als zwakke schakel in een internationaal meta-ecosysteem Theunis Piersma, Jan A. van Gils & Han Olff Centrum voor Ecologische en Evolutionaire Studies, Rijksuniversiteit Groningen & Afdeling Mariene Ecologie, Koninklijk Nederlands Instituut voor Zeeonderzoek (NIOZ) De Waddenzee is op talloze manier verbonden met andere mariene en terretrische ecosystemen. Via de instroom van organisch en anorganisch materiaal is ze verbonden met de grote rivieren en het kustwater, via de trek van garnalen, vissen en zeezoogdieren met de Noordzee, door middel van relatief warm zeewater (de Atlantische Golfstroom) met de Atlantische Oceaan en door middel van trekvogels met toendras en tropische kustzones. Voor de trekvogels van vele toendragebieden speelt de Waddenzee een cruciale rol als tussenstation tijdens de trek naar zuidelijker gelegen waddengebieden, en als eindstation in de winter. De Waddenzee vormt daarom een onderdeel van een internationaal meta-ecosysteem (een samenhangend netwerk van ecosystemen die van elkaar afhankelijk zijn) Trekvogels maken waddengebieden op verschillende continenten functioneel van elkaar afhankelijk, en in het geval van de Nederlandse Waddenzee is die verbondenheid het hoogst met de Banc d Arguin in Mauretanië en de Bijagos Archipel in Guinnée-Bissau. En niet alleen zijn er directe verbanden waarbij aantasting van een populaties op de ene plaats ook leidt tot daling van de aantallen in een ander ecosysteem. Er zijn ook sterke aanwijzingen voor indirecte of cascading effecten, waarbij bijvoorbeeld de afname van wadvogels door veranderingen in de Nederlandse Waddenzee uiteindelijk leidt tot veranderingen in andere componenten van het voedselweb in West- Afrikaanse intergetijdegebieden, met de trekvogels in de rol van hefboom. 1

Met name rond de Banc d Arguin, aan de rand van de Sahara en met een schaarse bevolking die nauwelijks in de zee was geïnteresseerd, heeft het wad veel van zijn oorspronkelijke ecologische luister behouden. Dit maakt de Banc d Arguin een natuurlijk laboratorium om de processen te begrijpen die in de Waddenzee historisch heel belangrijk zijn geweest, en die we mogelijk terug willen hebben om de Waddenzee z n oude biologische rijkdom en ecologische weerbaarheid terug te geven. En ook is dit een kritisch gebied waarvoor het noodzakelijk is dat we de consequenties van ons handelen hier voor meer ongestoorde ecosystemen elders evalueren. Dit project moet inzicht geven in dergelijke wereldwijde verbondenheid van ecosystemen op verschillende continenten. Het belang van goede connecties Wereldwijd zijn 7 belangrijke trekroutes voor vogels te onderscheiden, zogenaamde flyways (Fig. 1) Deze fly-ways vormen een functionele verbinding tussen arctische, gematigde en tropische ecosystemen, die daardoor afhankelijk zijn van elkaars functioneren. De gebieden die door vogels tijdens de trek bezocht worden, zijn vaak via stromen van nutriënten, energie en dispersie van andere organismen (bijv. prooidieren van vogels) weer afhankelijk van andere naburige ecosystemen. Fig. 1. De zeven grote mondiale trekroutes van vogels, die arctische, gematigde en tropische ecosystemen functioneel met elkaar verbinden. De Waddenzee is de spil van de Oost-Atlantische trekroute. Sinds kort wordt in de wetenschappelijke literatuur het belang van zulke metaecosystemen erkent (Loreau & Holt 2003, McCann et al. 2005, Rooney et al. 2008). Ecosystemen die onderdeel uitmaken van een meta-ecosysteem behoeven speciale aandacht, omdat lokale aantasting van habitats ook elders grote effecten kan hebben. De bescherming van meta-ecosystemen is vaak moeilijk, omdat het internationale samenwerking en gemeenschappelijke doelen en beleid vraagt. Ook betekent het dat afgestemd beleid ten aanzien van natuurbescherming, waterkwaliteit, kustverdediging, klimaat en visserij noodzakelijk is, en ook weer over landsgrenzen heen. 2

Fig. 2. De Waddenzee als onderdeel van een internationaal meta-ecosysteem Het Waddengebied in Nederland, Duitsland en Denemarken is van onmisbaar belang als overwinteringsgebied, doortrekgebied, en broedgebied voor grote aantallen trekkende waden watervogels, en is een belangrijke schakel in de Oost-Atlantische trekroute. Op jaarbasis maken naar schatting 10-12 miljoen watervogels voor langere of kortere tijd gebruik van de Waddenzee. Van 52 vogelsoorten komt meer dan 1% van de wereldpopulatie in bepaalde tijden van het jaar in de Waddenzee voor. Door haar strategische ligging langs de Oost- Atlantische trekroute (Fig. 1), is de relatief voedselrijke Waddenzee een essentieel verkeersknooppunt van vogeltrekwegen, een plaats die gebieden internationaal verbindt, waar de meeste vogels langs moeten. In het Waddengebied vinden deze vogels het voedsel, de rust en de ruimte die noodzakelijk is om deze trekbewegingen te kunnen maken, en die daarmee hun voortbestaan garandeert. De Waddenzee is sterk verbonden met het functioneren van de Noordzee, via uitwisseling van sediment, voedingsstoffen, en dispersie en migratie van organismen (vissen, vogels, zoogdieren). (Fig. 2). Anderzijds vinden veel vogels die ook van de Waddenzee gebruik maken voedsel en soms nestgelegenheid op de kwelders en binnendijkse graslanden (bijv. weidevogels in Friesland en N-Groningen). Een grote functionele diversiteit van soorten vormt samen een complex interactienetwerk, waarbij zowel trofische interacties (elkaar eten) als niet-trofische interacties (bijv. door biobouwers) een grote rol spelen (Olff et al. 2009). In grote lijnen broeden de meeste wadvogels, met name de steltlopers die van de Waddenzee gebruik maken op de hoog-arctische toendra van Noordoost-Canada, Groenland, Scandinavië en Siberië. Deze vogels overwinteren in zuidelijk gelegen getijdengebieden in West-Europa en West-Afrika. De trekroute tussen deze broedgebieden en de overwinteringgebieden wordt aangeduid met de Oost-Atlantische trekroute (Fig. 1 en 3

3). De West-Afrikaanse overwinteringsgebieden zijn functioneel weer verbonden met de naburige Atlantische oceaan, onder ander via nutrientenaanvoer door visetende vogels, en dispersie van jonge individuën die in het intergetijdegebied opgroeien, en met de naastgelegen woestijnzone, waaruit o.a. aanvoer van sediment en voedingsstoffen plaatsvindt via stofstormen, en van waaruit landpredatoren de kustecosystemen bezoeken (Fig. 2) Fig. 3. Belangrijke wadvogelgebieden langs de Oost-Atlantische trekroute. (1) Bijagos Archipel in Guinée- Bissau, (2) Banc d Arguin, Mauritanië, (3) Franse getijdengebiedjes, (4) Waddenzee in Nederland, Duitsland en Denemarken, (5) Zuidwest IJsland en (6) arctische toendra. Uit: van de Kam et al. 1999, Reneerkens et al. 2005. Bijagos Archipel, Guinée-Bissau. Het zuidelijkst gelegen gebied langs de Oost- Atlantische trekroute van grote betekenis voor wadvogels ligt in Guinée-Bissau, West- Afrika. Hier verblijven s winters zeer grote aantallen wadvogels (honderdduizenden), met name steltlopers en sterns. De vogels zijn vanwege de mangroves, waartussen ze zich met hoogwater terugtrekken echter lastig te tellen. Het is een estuarien gebied met grote overgangen van zoet via brak naar zout. De eilanden en wadplaten rond deze archipel liggen in de monding van een complex van grote rivieren. Het water op de meeste eilanden in het gebied is zoet. Veel eilanden zijn omzoomd met mangrovebossen en dicht begroeid met regenwoud (Zwarts 1985, 1988, Wolff 1998). Het klimaat is tropisch, met jaarlijks een natte en een droge periode. Overdag kunnen de temperaturen er op de strandjes en op de onbegroeide zoutvlakten tussen de mangroves oplopen tot meer dan 50 C. Een deel van de 4

wadplaten is met klein zeegras begroeid, en langs de randen van de platen komen er net als op de Banc d Arguin aanzienlijke aantallen wenkkrabben (Uca tangeri) voor (Zwarts 1985, Wolff 1998). De bodemfauna is ook in andere opzichten (samenstelling, soortenrijkdom, prooigrootte, prooibeschikbaarheid) vergelijkbaar met die van de Banc d Arguin (Piersma et al. 1993a, Wolff 1998), hoewel er in de buurt van de riviermondingen natuurlijk grote verschillen zijn. In zulke gebieden is het water troebel door de zoet-zout overgangen. Het is aannemelijk dat in de buurt van zoet water in Guinée-Bissau en op het land, wadvogels een grotere kans hebben om geïnfecteerd te raken vanwege de vele soorten parasieten in deze regio. Het is er bovendien rijk aan allerlei soorten dagroofvogels en uilen, die op de beboste eilanden en in de mangroves prima dekking vinden om op steltlopers te jagen. Er zijn veel landroofdieren, waaronder mangoestes, apen en vele soorten slangen. Daar waar in Guinée- Bissau het wad het land raakt, is het dus tamelijk gevaarlijk voor wadvogels. De menselijke bevolkingsdichtheid is relatief hoog, maar er zijn weinig meldingen van menselijke exploitatie van wadvogels. Banc d Arguin, Mauretanië. De Banc d Arguin is een groot getijdengebied van 1.2 miljoen hectare, ongeveer een derde van het oppervlak van de Nederlandse Waddenzee. Het ligt aan de rand van de Sahara in Mauretanië. Het gebied is vooral van groot belang voor veel steltlopers (enkele miljoenen), sterns en lepelaars (waarvan een zeer groot aandeel in Nederland broedt; Overdijk 2004, Worms & Overdijk 2003) die er de winter doorbrengen. De meeste overwinterende steltlopers broedden op de Siberische toendra, maar er komen ook in Groenland broedende vogels voor (bijvoorbeeld de drieteenstrandloper en de arcticapopulatie van de bonte strandloper). Vrijwel alle in Mauretanië overwinterende steltlopers trekken via de Waddenzee van en naar de Arctische broedgebieden. Ook komen er grote visetende vogelsoorten als pelikanen en aalscholvers voor en broeden en overwinteren er flamingo s. De dichtheid aan vogels op de wadvlaktes is in de winter groter dan in de Waddenzee, wat tot een relatief grote predatiedruk op de benthische fauna leidt (Piersma & Spaans 2004, Meltofte 1996). In tegenstelling tot de Waddenzee en de Bijagos Archipel monden er geen rivieren meer uit in de Banc d Arguin (vroeger wel, toen de neerslag hoger was). Voor de kust komt diep water uit de Atlantische oceaan omhoog ( coastal upwelling ). Of dit voedselrijke water ook de wadplaten bereikt is omstreden. Het zeewater is erg helder waardoor zichtjagers zoals de verschillende soorten sterns die er doortrekken en overwinteren prima kunnen jagen. De wadvlaktes zijn vrijwel overal bedekt met zeegras en erg slikkig. Er komen meer soorten schelpdieren, wormen en krabben voor dan in de Waddenzee maar de individuele organismen zijn vaak kleiner voor dezelfde soorten, en meer uniform verdeeld. Gemiddeld graven de meeste schelpdieren zich minder diep in het sediment in. De vele, kleinere, ondiep ingegraven prooidieren zorgen voor een relatief voorspelbare voedselbron voor schelpdieretende vogels. Dit uit zich in een kleinere verspreiding (home range) over de wadvlaktes door wadvogels. Ook blijken de vogels een grote mate van plaatstrouw binnen en tussen winters te vertonen (Leyrer et al. 2006, Overdijk 2003). Het gebied is zeer dunbevolkt en alleen de plaatselijke vissersbevolking (ca 1300), de Imraguen, mogen met 5

primitieve zeilbootjes in het gebied vissen. Op vogels wordt niet gejaagd en de verschillende hoogwatervluchtplaatsen liggen op verlaten eilandjes en worden door mensen met rust gelaten. Er wordt gepoogd om wat geld te verdienen aan kleinschalig toerisme. Het gebied is door de recente aanleg van een verharde weg tussen de twee grote Mauretaanse steden Nouadhibou en Nouakchott veel gemakkelijker bereikbaar geworden, voor toeristen maar ook voor viseerhandelaars. De vangst van de grotere predatoren in de Banc d Arguin, zoals gitaarroggen en haaien, is sinds kort verboden. Door bijvangst zijn deze predatoren echter nog niet volledig beschermd. Buiten de 12 mijlszone voor de kust vindt er zware overbevissing door grote Europese en Aziatische visserijbedrijven plaats. In hoeverre deze overbevissing van invloed is op de natuurwaarden van de Banc d Arguin is onbekend, maar een negatief effect ligt voor de hand gezien de waarschijnlijke onderlinge samenhang tussen de diepere voedselrijke oceaan en de getijdengebieden (Wolff et al. 1993b). Daarnaast wordt er sinds 2000 buiten de kust naar olie geboord en bestaan er vergevorderde plannen om net buiten de grenzen van het nationaal park olie en gas te winnen. De pogingen van grote buitenlandse bedrijven om toestemming te krijgen om net buiten de grenzen van het beschermde nationaal park op schelpdieren (met name Venusschelpen, Veneridae) te vissen kunnen een ernstige bedreiging van de natuurwaarden van de Banc d Arguin worden. Tankstations langs de Atlantische kust. Tussen de Waddenzee en Mauretanië, liggen langs de kust van Frankrijk, Spanje, Portugal en Marokko een aantal kleinere Waddengebieden. Veelal gaat het om lagunaire inhammen achter een duinenrij, of om estuaria van rivieren die in de Atlantische Oceaan uitmonden. Ze worden door wadvogels tijdens de trek tussen Waddenzee en West-Afrika voornamelijk als kleine tankstations gebruikt (Piersma & Boere 1983, Kersten et al. 1983, Kersten & Smit 1984). Tijdens perioden gedurende de voorjaarstrek waarin de uit West-Afrika naar het noorden trekkende wadvogels veel tegenwind hebben, blijken dergelijke tankstations veel gebruikt te worden als nood-opvetgebied. Juist in dergelijke jaren is het bestaan van deze op zich kleine getijdengebieden, van groot belang voor wadvogels. Meestal hebben zulke gebieden een klein areaal aan periodiek droogvallende platen. De bodemfauna van die wadplaten lijkt sprekend op die van de Waddenzee (Bocher et al. 2007). Op kleine verschillen in soortsamenstelling na (die naar het zuiden toe groter worden), komen er net als in de Waddenzee tweekleppige schelpdieren, krabben en polychaete wormen voor die geschikte voedselbronnen voor wadvogels zijn. Meestal is een gedeelte van het getijdengebied omgezet in zoutpannen of visvijvers, wat in enkele gevallen goede foerageermogelijkheden voor wadvogels oplevert. In veel van de gebiedjes is er lange tijd op wadvogels gejaagd. In Frankrijk is dat nog steeds het geval. IJsland. In mei trekken veel steltlopers die de winter in de Waddenzee hebben doorgebracht via Ijsland naar de broedgebieden in Groenland en Noord-Canada. De wadvogels verblijven in deze periode zo n 3-4 weken in IJsland (Gudmundsson & Alerstam 1992). Op de moddervlaktes in de zuidwestelijke baaien van IJsland, vinden de steltlopers voedsel om bij te tanken voor het laatste deel van de trekvlucht. Kanoeten eten er schelpdieren (mosselen en alikruiken Littorina spec.) tijdens laag water en kunnen er opvetsnelheden behalen van 5 g/dag (Piersma et al. 1999). In mei 1990 werden in de IJslandse baaien maar liefst 345.000 steltlopers geteld. Het merendeel van deze steltlopers betrof kanoeten, waarvan er 270.000 werden geteld. Een zeer groot merendeel van de kanoetenpopulatie die behoort tot de islandica-ondersoort trekt via IJsland naar de broedgebieden en is dan ook volledig afhankelijk van deze baaien. Hetzelfde geldt voor steenlopers, waarvan ongeveer de helft van de populatie IJsland gebruikt om bij te tanken op weg naar de broedgebieden (Gudmundsson & Gardarsson 1993). Arctische toendra. Veel wadvogels, met name de steltlopers en ganzen 6

broeden op de toendra in Noordoost- Canada, Groenland en Siberië. Toendra s zijn kale boomloze gebieden in de poolstreken, schaars begroeid met een vegetatie van korstmossen, mossen, grassen, en een enkele poolwilg (Prokosch & Hötker 1995, Grönlund & Melander 1995). De ondergrond is permanent bevroren en alleen in de maanden juni, juli en augustus (en misschien begin september), is de toendra niet door een dunne of dikke sneeuwlaag bedekt. De energie-uitgaven van kanoeten op de toendra gedurende de korte poolzomer zijn ongeveer even hoog als in de Waddenzee in de winter (Wiersma & Piersma 1994). Het belangrijkste probleem voor steltlopers en rotganzen op de toendra is de schaarste aan voedsel vanwege de sneeuw en de bevroren bodem. Meteen na het verdwijnen van de sneeuw maken de planten een korte groei- en bloeiperiode door. Hierop volgt een korte piek in het voorkomen van spinnen en enkele groepen insekten, met name vliegen, langpootmuggen, kevers en muggen. In veel gevallen is de insektenpiek alweer voorbij op het moment dat de steltloperkuikens uit de eieren kruipen. Er zijn geen aanwijzingen dat de hoeveelheid ongewervelde prooidieren in toendragebieden groter is dan in gematigde klimaatzones (Tulp et al. 1998). Predatoren van eieren (poolvossen, meeuwen en jagers), van jongen (poolvossen, hermelijnen, meeuwen, jagers, ruigpootbuizerds, sneeuwuilen en van volwassen vogels (hermelijnen, giervalken, sneeuwuilen) zijn niet bijzonder schaars, maar komen van plaats tot plaats en van jaar tot jaar in sterk uiteenlopende dichtheden voor (Spaans et al. 1998). In sommige jaren zijn er voor predatoren zoveel aantrekkelijke alternatieve prooien beschikbaar in de vorm van lemmingen, dat eieren en jonge en volwassen steltlopers en ganzen redelijk veilig zijn (Roselaar 1979, Summers & Underhill 1987, Underhill et al. 1993). Deze lemmingcyclus kan een grote invloed hebben op de populatiedynamica van Arctisch broedende wadvogels (bijvoorbeeld Blomqvist et al. 2000). De intense kou en de droogte tijdens de poolwinter, afgewisseld met de voortdurende zonnestraling tijdens de poolzomer, zorgen er voor dat ziektekiemen niet overleven en parasieten moeilijk hun cycli kunnen rondmaken. De kans op ziektes is op de toendra dus klein (Piersma 1997). Meta-ecosysteem connecties Door de grote verbondenheid tussen de Waddenzee en de kustgebieden van West-Afrika, is het dan ook geen toeval dat het vooral Nederlandse ecologen zijn die veel ecologisch regelmatig onderzoek doen, en dan met name op de Banc d Arguin (Altenburg et al. 1982, 1983, Engelmoer et al. 1984, Ens et al. 1990, Wolff et al. 1993b). Uit dit werk over bijna 30 jaar komen nu wat grote patronen te voorschijn, en een goed voorbeeld van de mogelijkheid dat de Waddenzee met gebieden als de Banc d Arguin eigenlijk een meta-community vormt, is ons werk aan de draagkracht van wadplaten voor wadvogels. Ook groeit het besef dat intensivering van de visserij voor de kust van Mauretanië (o.a. met Nederlandse hulp) wel eens het functioneren van de Banc d Arguin in gevaar kan brengen, met effecten die mogelijk in Nederland merkbaar zijn. Omgekeerd moet de huidige hoge exploitatie van de Noordzee grote effecten hebben op de Banc d Arguin, met de Waddenzee als schakel. Tenslotte is te verwachten dat klimaatverandering in de toendra (met mogelijk een effect op voedselbeschikbaarheid voor trekvogels) tot in Africa consequenties zal hebben. Veel van het onderzoek tot nu toe heeft zich gericht zich op de vraag hoe het mogelijk is dat de dichtheid aan wadvogels zo hoog is op de Banc d Arguin in vergelijking met de Waddenzee. Over alle steltlopersoorten gemiddeld is de dichtheid zo n 10 keer hoger op de Banc d Arguin (Altenburg et al. 1982, Zwarts 1988, van de Kam et al. 1999, Piersma & Spaans 2004). Dit is een opmerkelijk groot verschil, zeker gezien het feit dat wadvogelvoedsel op de Banc d Arguin juist in veel lagere dichtheid voorkomt dan in de voedselrijke Waddenzee (Zwarts 1988, Piersma & Spaans 2004). In de westelijke Nederlandse Waddenzee is zowel de dichtheid van kanoeten als de dichtheid aan voedsel 7

afgenomen tussen het einde van de jaren tachtig (1988-1992) en nu (2002-2006; Fig. 2). De kanoetendichtheid nam af van 1.4 tot 0.6 vogels/ha; de voedseldichtheid nam af van 4.1 tot 2.0 g asvrij drooggewicht /m 2. Op de Banc d Arguin echter nam gedurende diezelfde periode de dichtheid van kanoeten af van 6.7 tot 4.7 vogels/ha, terwijl de dichtheid aan voedsel juist toenam (van 2.7 tot 4.7 g asvrij droogewicht/m 2 ; Fig. 4). Op grond van onderzoek in de Nederlandse Waddenzee is de afname van kanoeten (van Roomen et al. 2005, van Gils et al. 2006, Kraan et al. 2009) goed te verklaren uit de afname van hun voedsel (Piersma et al. 2001, van Gils et al. 2006, 2009, Kraan et al. 2007, 2009), wat op haar beurt weer te maken heeft met (1) de verstoring en vergroving van het sediment met daarin een prominente rol voor bodemberoering, vooral als gevolg van mechanische schelpdiervisserij (Piersma et al. 2001, van Gils et al. 2006, Kraan et al. 2007), en (2) verhoogde consumptie van schelpdierbroed door jonge garnalen, die mogelijk steeds vroeger in het jaar op het wad te vinden zijn als gevolg van een toegenomen zeewatertemperatuur (Philippart et al. 2003). Heeft dit iets te maken met het opmerkelijke feit dat op de relatief onverstoorde Banc d Arguin de kanoetendichtheid is afgenomen, terwijl tegelijkertijd de voedseldichtheid is toegenomen? kanoeten dichtheid (ha 1 ) - knot density (ha -1 ) 0.5 1.0 2.0 5.0 10.0 tegenwoordig jaren '80 Waddenzee Banc d'arguin tegenwoordig eind jaren '80 2 3 4 5 voedseldichtheid (g AVDG/m 2 ) - prey density (g AFDM/m 2 ) Fig. 42. In de westelijke Nederlandse Waddenzee zijn zowel Kanoeten als hun voedsel in aantal afgenomen sinds de late jaren tachtig (weergegeven zijn de gemiddelden ± standaardfout). Op de Banc d Arguin is het aantal Kanoeten ook teruggelopen, maar is de voedseldichtheid toegenomen. Merk op dat zowel de horizontale als de verticale as logaritmisch geschaald zijn. Gezien de toename van het voedselaanbod lijkt het aannemelijk om de oorzaak van de afname van kanoeten buiten Mauritanië te zoeken. Aangezien de op de Banc d Arguin overwinterende kanoeten (behorende tot de ondersoort C. c. canutus) gebruik maken van de Waddenzee als tussenstop van en naar hun broedgebieden in Siberië (Piersma et al. 1992, Nebel et al. 2000) is het meest voor de hand liggende idee dat de voedselafname in de Waddenzee debet is aan het dalend aantal Kanoeten op de Banc d Arguin (Davidson 2003). Dat de canutus-populatie ook in andere overwinteringsgebieden afneemt versterkt het idee dat de oorzaak van deze trend niet binnen de Banc d Arguin gezocht moet worden. Sinds de tachtiger jaren zijn in Guinee-Bissau de aantallen afgenomen van 144.000 tot 31.000 vogels 8

(Zwarts 1988, Salvig et al. 1994), in het noorden van Marokko van 2500 naar 300 (Stroud et al. 2004) en in Namibië en Zuid-Afrika van 13.000 naar minder dan 6500 (Underhill 1997). Deze interpretatie zou betekenen dat de Banc d Arguin tegenwoordig niet geheel vol zit tot het maximale draagkrachtnivo voor kanoeten, maar dat de bovengrens wordt bepaald door de voedselsituatie elders, en wel in de Nederlandse Waddenzee (Fig. 5). Gezien het feit dat eind jaren tachtig de voedseldichtheid in de Waddenzee twee keer groter was dan nu, plus het feit dat de voedseldichtheid in de Banc d Arguin toen juist lager lag, lijkt het aannemelijk dat het aantal kanoeten dat in de jaren tachtig op de Banc d Arguin voorkwam wel werd bepaald door de draagkracht van de Banc d Arguin. Een eventuele toename in voedseldichtheid op de Banc d Arguin zou destijds dus wel tot een toename in de lokale kanoetendichtheid hebben geleid. kanoeten dichtheid (ha 1 ) - knot density (ha -1 ) 0 2 4 6 8 10 Banc d'arguin eind jaren '80 tegenwoordig plateau bepaald door Waddenzee plateau eind jaren '80 tegenwoordig 0 1 2 3 4 5 voedseldichtheid (g AVDG/m 2 ) - prey density (g AFDM/m 2 ) Fig. 5. Scenario om te verklaren waarom het aantal kanoeten op de Banc d Arguin is gedaald terwijl de voedseldichtheid juist is toegenomen. Eind jaren 80 lag er veel meer voedsel in de Waddenzee dan nu en werd het aantal kanoeten op de Banc d Arguin bepaald door de hoeveelheid voedsel op de Banc d Arguin zelf. Tegenwoordig wordt het aantal kanoeten op de Banc d Arguin echter beperkt door de lage voedseldichtheden in de Waddenzee. Uit van Gils et al. 2009. Het is niet helemaal duidelijk wanneer de door de Waddenzee opgelegde bottleneck voor de canutus-ondersoort optreedt: tijdens de voor- of tijdens de najaarstrek. Tijdens de voorjaarstrek maken de meeste canutus-kanoeten gebruik van de minder door mechanische visserij gehavende Duitse Waddenzee en niet zozeer van de verslechterde Nederlandse Waddenzee. Dit was altijd al zo en lijkt niet veranderd te zijn sinds jaren tachtig (Piersma et al. 1994). Het meest waarschijnlijke is dan ook dat de klappen vallen tijdens de najaarstrek, wanneer wel veel kanoeten gebruik maken van het Nederlandse deel van de Waddenzee. Het blijkt dat het aantal canutus-kanoeten dat in het najaar pleistert in de Nederlandse Waddenzee sterk afhankelijk is van hoeveelheid zacht (dus gemakkelijk verteerbaar) voedsel: hoe minder zacht voedsel (strandkrabben en garnalen), hoe minder kanoeten eind juli en in de eerste week van augustus in de westelijke Waddenzee worden geteld (van Gils et al. 2005b). Kanoeten op doortrek hebben meestal een relatief kleine spiermaag (van Gils et al. 2005a) en vereisen daarom een Waddenzee die rijk is aan hoogkwalitatief, relatief zacht, voedsel (krabben, garnalen, nonnetjes). We weten dat de aantallen doortrekkende canutus-kanoeten in de nazomer in de westelijke Waddenzee in de afgelopen decade sterk zijn gedaald (T. Piersma, A. Dekinga & B. Spaans), en we kennen geen Europse 9

alternatieven voor deze verdwenen vogels. Mogelijk slaan canutus-kanoeten de Waddenzee volledig over in slechte voedseljaren en vliegen dan in één ruk door van Siberië naar West- Afrika (of stoppen dus even in Franse estuaria), iets wat vooral voor de later doortrekkende mannetjes zou gelden (Nebel et al. 2000). Hoewel zo n extra lange vlucht van 8650 km theoretisch zeker mogelijk zou moeten zijn (Gill et al. 2005) is het niet onwaarschijnlijk dat dit doorvliegen leidt tot verhoogde sterfte, ergens onderweg of direct na de (verzwakte) aankomst op de Banc d Arguin. Tot slot de vraag waarom het kanoetenvoedsel op de Banc d Arguin juist is toegenomen? Mogelijkerwijs spelen de afgenomen aantallen kanoeten een rol.; die kunnen hebben geleid tot een verminderde consumptie van schelpdieren die de schelpdierpopulatie in staat stelde te groeien tot een nieuw evenwicht. Er is tevens recentelijk een alternatief idee geopperd, dat een toegenomen algenproductie verantwoordelijk stelt voor de toegenomen schelpdierbiomassa (Honkoop et al. 2008). Laten we een klassiek populatiemodel uit de visserijbiologie (Schaefer 1957) op deze twee ideeën los (Fig. 6), waarin dichtheidsafhankelijke productie een belangrijke rol speelt, dan voorspelt het idee van een verminderde consumptiesnelheid dat de individuele productiesnelheid van de schelpdieren nu zou zijn afgenomen, terwijl het idee van de toegenomen algenproductie voorspelt dat de individuele productiesnelheid van de schelpdieren gelijk zou zijn gebleven (onder een gelijkblijvende consumptiesnelheid). Omdat schelpdieren jaarringen aanleggen zouden deze contrasterende voorspellingen getoetst kunnen worden door groeicurven van schelpdieren van toen met nu te vergelijken. relatieve productie of consumptie snelheid (% dag 1 ) relative production or consumption rate (% day -1 ) 0.10 0.15 0.20 0.25 lage algenproductie hoge algenproductie hoge consumptie toen nu 2 snelheid lage consumptie snelheid nu 1 1 2 3 4 5 6 voedseldichtheid (g AVDG/m 2 ) - prey density (g AFDM/m 2 ) Fig. 6. Een klassiek populatiemodel uit de visserijbiologie verklaart populatiegrootte als de balans tussen productiesnelheid enerzijds (diagonale lijnen die dichtheidsafhankelijke groei weergeven) en consumptiesnelheid anderzijds (horizontale lijnen). In dit denkraam kunnen twee verschillende hypothesen verklaren waarom de voedseldichtheid (populatiegrootte) op de Banc d Arguin nu hoger is dan in de jaren tachtig. De ene hypothese stelt dat minder kanoeten leidt tot minder consumptie van schelpdieren, wat er voor zorgt dat het evenwicht tussen productie en consumptie, en dus de omvang van de schelpdierpopulatie, verder naar rechts verschuift (van toen naar nu 1 ). De andere hypothese stelt dat niet de consumptiesnelheid is veranderd maar dat juist de hoeveelheid voedsel voor de schelpdieren, algen, is toegenomen, wat ook leidt tot een toegenomen schelpdierpopulatie (van toen naar nu 2 ). Het belang van inzichten uit weinig verstoorde ecosystemen 10

Behoud en herstel van natuurwaarden is een kernprioriteit geworden in het beheer van de Waddenzee. Waar vroeger het beheer vooral gevoerd werd vanuit belangen van scheepvaart, visserij en kustverdediging, is nu het belang van natuur ook voorop gekomen, gevoed door verschuivingen in publieke opinie, nationaal beleid en internationale verplichtingen (Natura 2000, Kaderrichtlijn Water, Vogel- en habitatrichtlijn). Er is al veel biodiversiteit reeds verloren gegaan. Zo zijn door een periode van overbevissing in de periode 1988-1990 vrijwel alle mosselbanken verdwenen. Verbetering van milieu condities (zoals minder eutrofiëring, stoppen mechanische kokkelvisserij) lijkt niet te leiden tot terugkeer van soorten en processen die verdwenen zijn. Nieuwe wetenschappelijke studies benadrukken in toenemende mate het belang van biobouwers (ecosystem engineers) in intergetijdegebieden als de waddenzee. Biobouwers zijn organismen die niet alleen reageren op milieuomstandigheden, maar deze ook vooral beïnvloeden. Daarmee creëren ze habitats voor andere soorten, en spelen een sleutelrol in verdwijnen of herstel van biodiversiteit en natuurlijk functioneren van ecosystemen. In de Waddenzee spelen vooral mossels en zeegrassen deze rol. Echter, zowel zeegrasvelden als droogvallende mosselbanken zijn nu grotendeels verdwenen. Voor zeegrassen lijkt de huidige troebelheid van het water een beperkende factor, waardoor te weinig licht in het water doordringt. Herstelmogelijkheden op korte termijn door plaatselijke ingrepen lijken daarom beperkt. Diverse eerdere herstelprojecten van zeegrasvelden hebben gefaald, wat suggereert dat zowel de algemene milieurandvoorwaarden reeds de laatste decennia beperkend zijn, naast dispersiebeperkingen. Mosselbanken zijn veel korter geleden uit het littoraal (intergetijdegebied) verdwenen, maar komen nog wel overvloedig in het sublitoraal voor, vooral in de westelijke Waddenzee, waar ze onderhevig zijn aan sterke exploitatie door mossel(zaad)vissers. Dat betekent dat er nog wel veel reproductie is van mossels, doch deze vestigen zich niet meer in stabiele droogvallende mosselbanken, zoals dat vroeger het geval was. In 1978 was er, verspreid over de Waddenzee, nog een oppervlakte van 4000 hectare aan stabiele mosselbanken. In 1997 was daar nog ongeveer 100 hectare van over; momenteel zijn dergelijke banken verijwel volledig verdwenen. Het ecosysteem van de Waddenzee wordt daarom op dit moment van een groot aantal kanten bedreigd. Niet alleen zijn de zeegrasvelden en mosselbedden verdwenen, ook zijn de meeste toppredatoren (roggen, bruinvis, haaien) uitgestorven door overbevissing, is de waterkwaliteit verslechterd (eutrofiëring, vertroebeling van het water door meer slib), en wordt de bodem voortdurend verstoord (tot tientallen keren per jaar op dezelfde plek) door visserij op platvis, garnalen, mossels en kokkels en door baggeractiviteiten. Als netto resultaat van al deze bedreigingen is het voedselweb van de Waddenzee ingestort, wat wil zeggen dat het nu gedomineerd wordt door soorten die vooral van algen (phytoplankton) en dood organisch materiaal (detritus) leven, met nog enkele van hun predatoren (sommige vogelsoorten). Vroeger daarentegen, waren algen in microbiële matten (microphytobenthos) en zeegrassen waarschijnlijk de belangrijkste primaire producenten, en leverde het helderder water waarmee deze soorten geassocieerd waren mogelijkheden voor een veel meer soortenrijke, complexe voedselwebstructuur, met herbivoren, planteneters, predatoren van planteneters, predatoren van die predatoren, en tenslotte toppredatoren. Tegenmaatregelen tegen natuurverlies van de afgelopen jaren die hebben geleidt tot herstel van waterkwaliteit (minder eutrofiëring) en minder bodemverstoring (sluiten kokkelvisserij hele Waddenzee, sluiten mossel- en garnalenvisserij van sommige delen) hebben echter niet geleid tot het gewenste herstel van mosselbanken en zeegrasvelden, en hebben mede daarom niet geleidt tot terugkeer van de meer complexe voedselwebstructuur die het Waddenecosysteem kenmerkte. Ons inzicht in het belang van in de Waddenzee verdwenen ecosysteemprocessen zou gebaat zijn bij het beter begrijpen van het functioneren van relatief ongestoorde 11

ecosystemen die wat betreft flora en fauna en abiotiek goed met de Waddenzee te vergelijken zijn. Op de Banc d Arguin, met vrijwel dezelfde avifauna als de Waddenzee, met dezelfde dominate zeegrassoort (Zostera noltii) en met vergelijkbare ongewervelden (bijvoorbeeld het wadslakje Hydrobia ulvae), en zelfs vergelijkbare zeewatertemperaturen, lijkt de structuur van de wadbodem vrijwel helemaal te worden bepaald door biobouwers. Waarin in de huidige Waddenzee de locale hydrologische, geomorfologische en geochemische processen voornamelijk door grotere hydrologische en geomorfologische krachten lijkt te worden aangestuurd, lijkt er op de Banc d Arguin veel meer sprake te zijn van zelforganisatie (Fig. 7). Daar kan het voorkomen om de ogenschijnlijk meest kwestbare door biobouwers geconstrueerde microhabitats (bijvoorbeeld zacht slib vastgehouden door zeegras) voorkomt op de meest aan oceanische golfslag onderhevige plaatsen! Het is waarschijnlijk dat een goed begrip van de daar geldende processen zal helpen om in de Nederlandse Waddenzee die maatregelen te treffen die het wad weerbaarder maken tegen klimaatverandering en zeespiegelrijzing, en het voedselweb rijker. Fig. 7. Overzicht van mogelijk veranderingen in de drijvende factoren achter de historische ecosysteemveranderingen in de Waddenzee, waarbij de Banc d Arguin als ijkpunt voor de historische situatie fungeert. Uit: Olff, Eriksson & Piersma et al. (in voorbereiding). Werk aan de winkel Om invulling te geven aan het erkennen van, en het werken met, het internationale belang van de Waddenzee en haar directe connecties met de rest van de aardbol, alsmede het intrinsieke belang van kennis van die andere gebieden voor een beter beheer van de Waddenzee, zijn de volgende deelprojecten urgent: (1) Een duurzame ondersteuning en het verder opzetten van demografisch onderzoek aan het wet wel en wee aan een aantal kenmerkende trekvogelsoorten die van de Waddenzee afhankelijk zijn (zie Reneerkens et al. 2005 voor een verantwoording). In zo n demografisch monitoringprogramma zou gegevens verzameld moeten worden over de belangrijkste populatie-sturende processen bij steltlopers in de Waddenzee. Tegelijkertijd zou er aandacht moeten worden besteedt aan geavanceerde statistische modellen om de verzamelde gegevens over sterfte, reproductie, verplaatsingen en aantallen op een geïntegreerde manier 12

te kunnen analyseren, rekening houdende met variatie in zowel tijd als ruimte. Dit pakket zou kunnen bestaan uit (1) het continueren van successvolle, en eventueel het opzetten van nieuwe, meetprogramma voor het verzamelen van gegevens over sterfte, reproductie, verplaatsingen en conditie van wadvogels in de Waddenzee, op de Banc d Arguin, in Guinnée-Bissau en misschien elders langs de trekroute, o.a. door middel van intensieve kleurring- en afleesstudies aan kanoet, rosse grutto, drieteenstrandloper en steenloper, scholekster en lepelaar, en (2) het ontwikkelen en toepassen van nieuwe zendertechnologiën, o.a. de Geolocating and Transmission Tags (GAT) voor het volgens in individuele trekvogels door het jaar heen en de eveneens veelbelovende Time-Difference Of Arrival (TDOA) tags om individuele vogels in groepen te kunnen volgen. (2) Het bouwen van een Nederlandse onderzoeksfaciliteit bij Iwik op de Banc d Arguin, Mauretanië. Het Nederlandse ecologische onderzoek op de wadplaten van de Banc d Arguin sinds 1980 heeft meestal, maar niet altijd, gebruik kunnen maken van een door de Franse overheid in 1979-1980 gebouwd station scientifique, dat door de huidige beheerders en eigenaren, het Parc National du Banc d Arguin is uitgebouwd met enkele labs en slpaaruimtes (Fig. 8). Echter, dit station wordt voor erg veel zaken tegelijkertijd gebruikt (ontvangst toeristen, verblijf tijdelijk en permanent persioneel PNBA, ontvangst politici en andere hoogwaardigheidsbekleders, onderbrengen zeepolitie, opvang bootvluchtelingen), wat haar doel als onderzoeksstation bemoeilijkt. Gezien het intensieve gebruik door Nederlandse onderzoekers, suggereren onze Mauretaaanse collega s nu al weer enkele jaren dat we een eigen onderzoeksonderkomen bouwen in de buurt van dit station, waar we eigen bass kunnen zijn en efficienter kunnen werken. Inmiddels hebben we een geschikte locatie gevonden op 200 m afstand van dit station, met uitzicht op de Baie d Aouatif (waar veel onderzoek gebeurd). De suggestie is om voor een weerbare constructie van hout te kiezen. De Stichting Veldstudiecentra Nederland is bereid deze kar mede te trekken. Fig. 8. Aanloop vanuit het zuidoosten naar het station scientifique van het PNBA bij Iwik, Banc d Arguin, in december 2008. 13

(3) Het opzetten van vergelijkend ecosysteem onderzoek, in nauwe samenwerking met de huidige initiatieven die worden gefinancierd vanuit WOTRO, NWO-ZKO en Waddenfonds.. De Banc d Arguin biedt een uitgelezen kans om een systeem te bestuderen waarbij het abiotisch milieu grotendeels onder controle staat van biobouwers, zoals verschillende soorten zeegrassen zowel in het litoraal als in het sublitoraal. In het gebied komen daarom op kleine schaal biotisch gecreerde milieugradienten voor, die waarschijnlijk de diversiteit van het systeem sterk bevorderen. Er is echter onderzoek nodig naar de gekoppelde biotische-abiotische processen die de verschillende deelhabitats handhaven. Zo is niet bekend hoe stabiel de verschillende deelhabitats zijn, en op welke tijdschaal deze in elkaar over kunnen gaan. Dit kan inzichten opleveren die ook in breder internationaal verband (bijv. voor de Waddenzee) geldig zijn. Daarnaast biedt het systeem een uitgelezen kans op te onderzoeken wat de invloed is van zeer hoge dichtheden wadvogels op het functioneren van het ecosysteem, bijv via hun verstoring van diatomeenmatten en aeratie van het sediment tijden het fourageren. Als wadvogels inderdaad hun omgeving structureel beïnvloeden betekent dat meta-ecosysteem connecties niet alleen via voedselrelaties kunnen werken, maar ook via ecosystem engineering. Tenslotte dient de bron van nutrienten die de secundaire productie van de Banc d Arguin drijft, beter onderzocht te worden. Zo is niet bekend wat het relatieve belang is van diepe opwelling van voedselrijk water, aanvoer van voedingsstoffen via woestijnzand, en via visetende vogels. Dit inzicht heeft weer belangrijke consequenties voor het begrijpen van de functionele samenhang van de kustwateren met de wadplaten in dit systeeem (Fig. 2) Verwijzingen Altenburg W., M. Engelmoer, R. Mes & T. Piersma 1982. Wintering waders on the Banc d'arguin, Mauritania. Report of the Netherlands Ornithological Mauritanian Expedition 1980. Stichting Veth tot steun aan Waddenonderzoek, Leiden. Altenburg, W., M. Engelmoer, R. Mes & T. Piersma 1983. Recensement des limicoles et autres oiseaux aquatiques au Banc d'arguin, Mauritanie. Gerfaut 73: 243-264. Blomqvist, S., N. Holmgren, S. Åkesson, A. Hedenström & J. Pettersson. 2002. Indirect effects of lemming cycles on sandpiper dynamics: 50 years of counts from southern Sweden. Oecologia 133, 146-158. Bocher, P., Piersma, T., Dekinga, A., Kraan, C., Yates, M.G., Guyot, T., Folmer, E.O. & Radenac, G. 2007. Site- and species-specific distribution patterns of molluscs at five intertidal soft-sediment areas in northwest Europe during a single winter. Marine Biology, 151, 577-594. Davidson N.C. 2003. Declines in East Atlantic wader populations: is the Wadden Sea the problem? Wader Study Group Bulletin 101/102: 19-20. Engelmoer M., T. Piersma, W. Altenburg & R. Mes 1984. The Banc d'arguin (Mauritania). In: P.R. Evans, J.D. Goss-Custard, & W.G. Hale (red.), Coastal waders and wildfowl in winter, p. 293-310. Cambridge University Press, Cambridge. 14

Ens B.J., T. Piersma, W. J. Wolff & L. Zwarts (red.) 1990. Homeward bound: problems waders face when migrating from the Banc d'arguin, Mauritania, to their northern breeding grounds in spring. Ardea 78: 1-364. Gill R.E. Jr, T. Piersma, G. Hufford, R. Servranckx & A. Riegen 2005. Crossing the ultimate ecological barrier: evidence for an 11 000-km-long nonstop flight from Alaska to New Zealand and eastern Australia by bar-tailed godwits. Condor 107: 1-20. Grönlund, E. & O. Melander (eds.). 1995. Swedish-Russian Tundra-Ecology-Expedition-94, a cruise report. Swedish Polar Research Secretariat, Stockholm. Gudmundsson, G.A. & T. Alerstam. 1992. Spring staging of Nearctic knot in Iceland. Wader Study Group Bulletin 63 (Supplement), 110-113. Gudmundsson, G.A. & A. Gardarsson. 1993. Numbers, geographic distribution and habitat utilization of Waders (Charadrii) in spring on the shores of Iceland. Ecography 16, 82-93. Honkoop P.J.C., E.M. Berghuis, S. Holthuijsen, M.S.S. Lavaleye & T. Piersma 2008. Molluscan assemblages of seagrass-covered and bare intertidal flats on the Banc d'arguin, Mauritania, in relation to characteristics of sediment and organic matter. Journal of Sea Research 60: 255-263. Kersten, M. & C.J. Smit. 1984. The Atlantic coast of Morocco. In: P.R. Evans, J.D. Goss- Custard & W.G. Hale (eds.). Coastal Waders and wildfowl in winter. Cambridge University Press, Cambridge. Kersten, M., T. Piersma, C.J. Smit & P.M. Zegers. 1983. Wader migration along the Atlantic coast of Morocco, March 1981. Rapport van de Nederlandse Marokko-expeditie 1981. RIN-rapport 83/20, Texel. Kraan C., T. Piersma, A. Dekinga, A. Koolhaas & J. van der Meer 2007. Dredging for edible cockles Cerastoderma edule on intertidal flats: short-term consequences of fishermen s patch-choice decisions for target and non-target benthic fauna. ICES Journal of Marine Science 64: 1735-1742. Kraan C., J.A. van Gils, B. Spaans, A. Dekinga, A.I. Bijleveld, M. van Roomen, R. Kleefstra & T. Piersma 2009. Landscape-scale experiment demonstrates that Wadden Sea intertidal flats are used to capacity by molluscivore migrant shorebirds. Journal of Animal Ecology: in druk. Leyrer, J., Spaans, B., Camara, M. & Piersma, T. 2006. Small home ranges and high site fidelity in red knots (Calidris c. canutus) wintering on the Banc d' Arguin, Mauritania. Journal of Ornithology 147, 376-384. Loreau, M., N. Mouquet, and R. D. Holt. 2003. Meta-ecosystems: a theoretical framework for a spatial ecosystem ecology. Ecology Letters 6:673-679. McCann, K. S., J. B. Rasmussen, and J. Umbanhowar. 2005. The dynamics of spatially coupled food webs. Ecology Letters 8:513-523. Meltofte, H. 1996. Are African wintering waders really forced south by competition from northerly wintering conspecifics? Benefits and constraints of northern versus southern wintering and breeding in waders. Ardea 84, 31-44. Nebel S., T. Piersma, J. van Gils, A. Dekinga & B. Spaans 2000. Length of stopover, fuel storage and a sexbias in the occurrence of two subspecies of red knots (Calidris c. canutus and islandica) in the Dutch Wadden Sea during southward migration. Ardea 88: 165-176. Olff, H., D. Alonso, M. P. Berg, B. K. Eriksson, M. Loreau, T. Piersma, and N. Rooney. 2009. Parallel ecological networks in ecosystems. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B- Biological Sciences 364: 1755-1779 Overdijk, O. 2003 More northerly wintering of Dutch breeding Spoonbills. In: Veen, J. & O. Stepanova. (eds.) Wetland management for Spoonbills and associated waterbirds Proceedings of the 68th Eurosite workshop 4th workshop of the Spoonbill Working Group. Tilburg. Overdijk, O. 2004. De Lepelaar als ambassadeur voor bescherming van internationale trekroutes. Limosa 77, 93-100. Philippart C.J.M., H.M. van Aken, J.J. Beukema, O.G. Bos, G.C. Cadée, & R. Dekker 2003. Climate-related changes in recruitment of the bivalve Macoma balthica. Limnology and Oceanography 48: 2171-2185. Piersma, T., 1997. Do global patterns of habitat use and migration strategies co-evolve with relative investments in immunocompetence due to spatial variation in parasite pressure? Oikos 80, 623-631. Piersma, T. & G.C. Boere. 1983. Wetlands in West-Afrika: belangrijk voor Nederland. Vogels 3, 220-223. Piersma, T., P. de Goeij & I. Tulp. 1993a. An evaluation of intertidal feeding habitats from a shorebird perspective: towards comparisons between temperate and tropical mudflats. Netherlands Journal of Sea Research 31, 503-512. Piersma T., R. Hoekstra, A. Dekinga, A. Koolhaas, P. Wolf, P. Battley & P. Wiersma 1993b. Scale and intensity of intertidal habitat use by knots Calidris canutus in the western Wadden Sea in relation to food, friends and foes. Netherlands Journal of Sea Research 31: 331-357. Piersma, T., G.A. Gudmundsson & K. Lilliendahl. 1999. Rapid changes in the size of different functional organ and muscle groups during refueling in a long-distance migrating shorebird. Physiological and Biochemical Zoology 72, 405-415. 15

Piersma T., A. Koolhaas, A. Dekinga, J.J. Beukema, R. Dekker & K. Essink 2001. Long-term indirect effects of mechanical cockle dredging on intertidal bivalve stocks in the Wadden Sea. Journal of Applied Ecology 38: 976-990. Piersma T., P. Prokosch & D. Bredin 1992. The migration system of Afro-Siberian knots Calidris canutus canutus. Wader Study Group Bulletin 64, Suppl.: 52-63. Piersma T. & B. Spaans 2004. Inzicht uit vergelijkingen: ecologisch onderzoek aan wadvogels wereldwijd. Limosa 77: 43-54. Piersma T., Y. Verkuil & I. Tulp 1994. Resources for long-distance migration of knots Calidris canutus islandica and C. c. canutus: how broad is the temporal exploitation window of benthic prey in the western and eastern Wadden Sea. Oikos 71: 393-407. Prokosch, P. & H. Hötker (eds.). 1995. Faunistik und Naturschutz auf Taimyr. Expeditionen 1989-1991. Corax 16, Sonderheft: 1-264. Reneerkens, J., T. Piersma & B. Spaans. 2005. De Waddenzee als kruispunt van vogeltrekwegen. Literatuurstudie naar de kansen en bedreigingen van wadvogels in internationaal perspectief. NIOZ- Report 2005-4, Texel. Rooney, N., K. McCann, and J. C. Moore. 2008. A landscape theory for food web architecture. Ecology Letters 11:867-881. Salvig J.C., S. Asbirk, J. P. Kjeldsen & P.A.F. Rasmussen 1994. Wintering waders in the Bijagos Archipélago, Guinea-Bissau 1992-1993. Ardea 82: 137-142. Schaefer M.B. 1957. Some considerations of population dynamics and economics in relation to the management of the commercial marine fisheries. Journal of the Fisheries Research Board of Canada 14: 669-681. Spaans B., H.J. Blijleven, I.U. Popov, M.E. Rykhlikova & B.S. Ebbinge. 1998. Dark-bellied Brent Geese Branta bernicla bernicla forego breeding when Arctic Foxes Alopex lagopus are present during nest initiation. Ardea 86, 11-20. Stroud D.A., N.C. Davidson, R. West, D.A. Scott, L. Haanstra, O. Thorup, B. Ganter & S. Delany (eds) 2004. Status of migratory wader populations in Africa and Western Eurasia in the 1990s. International Wader Studies 15: 1-259. Summers, R.W. & L.G. Underhill. 1987. Factors related to breeding production of Brent Geese Branta b. berncla and waders (Charadrii) on the Taimyr Peninsula. Bird Study 34, 161-171. Tulp, I., H. Schekkerman, T. Piersma, J. Jukema, P. de Goeij & J. van de Kam. 1998. Breeding waders at Cape Sterlegova, norhern Taimyr, in 1994. WIWO-rapport 61, Zeist. Underhill L.G. 1997. Knot Calidris canutus. In: Harrison, J.A., Allen, D.G., Underhill, L.G., Herremans, M., Tree, A.J., Parker, V. & Brown, C.J. (eds), The Atlas of Southern African Birds. Vol. 1: Non-passerines, p. 414-415. BirdLife South Africa, Johannesburg. Underhill, L.G., Prys-Jones, R.P., Syroechkovski, Jr., E.E., Groen, N.M., Karpov, V., Lappo, H.G., M.W.J. van Roomen, A. Rybkin, H. Schekkerman, H. Spiekman & R.W. Summers. 1993. Breeding waders (Charadrii) and Brent geese Brenta bernicla bernicla at Pronchischeva Lake, northeastern Taimyr, Russia, in a peak and a decreasing lemming year. Ibis 135, 277-292. van de Kam J., B. Ens, T. Piersma & L. Zwarts 1999. Ecologische atlas van de Nederlandse wadvogels. Schuyt & Co, Haarlem. van Gils J.A., P. F. Battley, T. Piersma & R. Drent 2005a. Reinterpretation of gizzard sizes of red knots worldwide emphasises overriding importance of prey quality at migratory stopover sites. Proceedings of the Royal Society of London B 272: 2609-2618. van Gils J.A., A. Dekinga, B. Spaans, W. K. Vahl & T. Piersma 2005b. Digestive bottleneck affects foraging decisions in red knots Calidris canutus. II. Patch choice and length of working day. Journal of Animal Ecology 74: 120-130. van Gils J.A., C. Kraan, A. Dekinga, A. Koolhaas, J. Drent, P. de Goeij & T. Piersma 2009. Reversed optimality and predictive ecology: burrowing depth forecasts population change in a bivalve. Biology Letters 5: 5-8. van Gils J.A., T. Piersma, A. Dekinga, B. Spaans& C. Kraan 2006. Shellfish dredging pushes a flexible avian top predator out of a marine protected area. PLoS Biology 4: 2399-2404. van Gils, J.A., van der Geest, M., Kraan, C., Folmer, E.O., Jansen, E.J. & Piersma, T. 2009. Hoe de draagkrachten van Waddenzee en Banc d Arguin gekoppeld kunen zijn. Limosa, in druk. van Roomen M., C. van Turnhout, E. van Winden, B. Koks, P. Goedhart, M. Leopold & C. J. Smit 2005. Trends van benthivore watervogels in de Nederlandse Waddenzee 1975-2002: grote verschillen tussen schelpdiereneters en wormeneters. Limosa 78: 21-38. Wiersma, P. & T. Piersma. 1994. Effects of microhabitat, flocking, climate and migratory goal on energy expenditure in the annual cycle of knots. Condor 96, 257-279. 16

Wolff W.J., A.G. Duiven, P. Duiven, P. Esselink, A. Gueye, A. Meijboom, G. Moerland & J. Zegers 1993a. Biomass of macrobenthic tidal flat fauna of the Banc d'arguin, Mauritania. Hydrobiologia 258: 151-163. Wolff W.J., J. van der Land, P.H. Nienhuis & P.A.J.W. de Wilde (red.). 1993b. Ecological studies in the coastal waters of Mauritania. Hydrobiologia 258, 1-222. Worms, J. & O. Overdijk. 2003. The Parc National du Banc d Arguin and its importance for wintering Spoonbills Platalea leucordia from Northern Europe. In: Veen, J. & O. Stepanova. (eds.) Wetland management for Spoonbills and associated waterbirds. Proceedings of the 68th Eurosite workshop 4th workshop of the Spoonbill Working Group. Tilburg. Zwarts L. 1988. Numbers and distribution of coastal waders in Guinea-Bissau. Ardea 76: 42-55. Zwarts L., J. van der Kamp, O. Overdijk, T. van Spanje, R. Veldkamp, R. West & M. Wright 1998. Wader count of the Banc d Arguin, Mauritania, in January/February 1997. Wader Study Group Bulletin 86: 53-69. 17

09-054 ACHTER cover 08 25-06-2009 15:41 Pagina 2 Postbus 2724 Ontwerp cover: Supernova Ontwerp bno 8901 AE Leeuwarden Fotografie: Jan Huneman Nederland Druk: Holland Ridderkerk t 058 233 90 30 e info@waddenacademie.knaw.nl 2009 Waddenacademie Niets uit deze uitgave mag worden verveelvoudigd en/of open- ISBN/EAN 978-94-90289-10-2 baar gemaakt door middel van druk, fotokopie, microfilm of op Volgnummer 2009-08 welke andere wijze ook zonder voorafgaande schriftelijke toestemming van de Waddenacademie. De Waddenacademie aanvaardt geen aansprakelijkheid voor eventuele schade voortvloeiend uit het gebruik van de resultaten van dit onderzoek of de toepassing van de adviezen.