What makes cyclodextrin glycosyltransferase a transglycosylase Leemhuis, Reinder Johannes

Vergelijkbare documenten
Van 'gastarbeider' tot 'Nederlander' Prins, Karin Simone

University of Groningen. Zorgvermijding en zorgverlamming Schout, Hendrik Gerrit

University of Groningen. Hulp op maat voor leerlingen met leerproblemen in het vmbo Mombarg, Remo

University of Groningen

Bouwen op een gemeenschappelijk verleden aan een succesvolle toekomst Welling, Derk Theodoor

Engineering reaction and product specificity of cyclodextrin glycosyltransferase from Bacillus circulans strain 251 van der Veen, Bartele Andries

Laat maar zitten Janssen, Janine Hubertina Lambertha Joseph

De betrouwbaarheid van kleinschalige methoden voor waterzuivering Kaaij, Rachel van der

University of Groningen. Vrije en reguliere scholen vergeleken Steenbergen, Hilligje

Improving the properties of polymer blends by reactive compounding van der Wal, Douwe Jurjen

Citation for published version (APA): Holwerda, A. (2013). Work outcome in young adults with disabilities Groningen: s.n.

Citation for published version (APA): Hartman, H. T. (2017). The burden of myocardial infarction [Groningen]: Rijksuniversiteit Groningen

Amino acid transport in Penicillium chrysogenum in relation to precursor supply for betalactam

University of Groningen. Up2U Harder, Annemiek T.; Eenshuistra, Annika

Citation for published version (APA): Mazzola, P. (2016). Phenylketonuria: From body to brain [Groningen]: Rijksuniversiteit Groningen

Monolayer and thin film behaviour of stereoregular poly(methacrylates) Brinkhuis, Richard Hendrikus Gerrit

University of Groningen. De afkoelingsperiode in faillissement Aa, Maria Josepha van der

Selection of novel lipases and esterases for enantioselective biocatalysis Dröge, Melloney Joyce

University of Groningen. Structured diabetes care in general practice Fokkens, Sudara Andrea

University of Groningen

University of Groningen. Who cares? Kamstra, Aafke

Citation for published version (APA): Scheepstra, A. J. M. (1998). Leerlingen met Downs syndroom in de basisschool Groningen: s.n.

University of Groningen

Neuroanatomical changes in patients with loss of visual function Prins, Doety

Understanding the role of health literacy in self-management and health behaviors among older adults Geboers, Bas

Draagvlak migratiebeleid Postmes, Thomas; Gordijn, Ernestine; Kuppens, T.; Gootjes, Frank; Albada, Katja

Quantitative STIR MRI as prognostic imaging biomarker for nerve regeneration Viddeleer, Alain

University of Groningen

Procesevaluatie van het Navigator project Jager, John Mike

Mensen met een verstandelijke handicap en sexueel misbruik Kooij, D.G.

Molecular aspects of HNPCC and identification of mutation carriers Niessen, Renee

Dynamics of inner ear pressure change with emphasis on the cochlear aqueduct Laurens-Thalen, Elisabeth Othilde

Citation for published version (APA): de Boer, H. (2009). Schoolsucces van Friese leerlingen in het voortgezet onderwijs. Groningen: s.n.

Citation for published version (APA): Veeze, P. (1968). Rationale and methods of early detection in lung cancer. [S.n.].

De primaire frozen shoulder Stenvers, Jan Derek

Citation for published version (APA): Veenendaal, A. K. J. (2004). The protein-conducting channel SecYEG Groningen: s.n.

Zorgen rondom IVF Boekaar, J.; Riemersma, M.

University of Groningen. Dwaallichten, struikeltochten, tolwegen en zangsporen Roodbol, Pieternella

University of Groningen. Injury prevention in team sport athletes Dallinga, Joan

Citation for published version (APA): Crane, L. M. A. (2011). Intraoperative fluorescence imaging in cancer Groningen: s.n.

Een model voor personeelsbesturing van Donk, Dirk

University of Groningen. Eerste Hulp vaker ter plaatse Verhage, Vera

Interactie als gereedschap Koole, Tom

University of Groningen. Two-stage dental implants inserted in a one-stage procedure Heijdenrijk, Kees

University of Groningen. Quantitative CT myocardial perfusion Pelgrim, Gert

University of Groningen. De besmettelijkheid van de ftisis Groenhuis, Dirk Johan Jacob

Schoolsucces van Friese leerlingen in het voortgezet onderwijs de Boer, Hester

University of Groningen. Positron emission tomography in urologic oncology Jong, Igle Jan de

Intrapersonal factors, social context and health-related behavior in adolescence Veselska, Zuzana

Improving metabolic control in NIDDM patients referred for insulin therapy Goddijn, Patricia Petra Maria

Geestelijke lenigheid. De relatie tussen literatuur en natuurwetenschap in het werk van Frederik van Eeden en Felix Ortt, Vermeer, Leonieke

University of Groningen. Literaire intolerantie Laurense, Maria Sofia

University of Groningen

Multiple sclerose Zwanikken, Cornelis Petrus

The importance of tactical skills in talent development Kannekens, Rianne

Citation for published version (APA): Hoekstra, H. J. (1982). Fractures of the proximal femur in children and adolescents [S.n.]

University of Groningen. Stormy clouds in seventh heaven Meijer, Judith Linda

Citation for published version (APA): Roodenburg, J. L. N. (1985). CO2-laserchirurgie van leukoplakie van het mondslijmvlies. [S.l.]: [S.n.].

Hypothalamus, pituitary and thyroid. The control system of thyroid hormone production. Sluiter, Wim J.

University of Groningen. Identificatie van cruciale kennis Blaauw, Gerben

Citation for published version (APA): Verbakel, N. J. (2007). Het Chronische Vermoeidheidssyndroom, Fibromyalgie & Reuma.

University of Groningen. On physical functioning after pediatric burns Disseldorp, Laurien Maria

Citation for published version (APA): Oldenziel, W. H. (2006). Application of a glutamate microsensor to brain tissue. s.n.

Today's talented youth field hockey players, the stars of tomorrow? Gemser, Marije

University of Groningen. Inferior or superior Carmona Rodriguez, Carmen

Citation for published version (APA): Weide, M. G. (1995). Effectief basisonderwijs voor allochtone leerlingen Groningen: s.n.

Citation for published version (APA): Kuijlen, J. M. A. (2010). On TRAIL for glioma therapy? Groningen: s.n.

Citation for published version (APA): Moesker, B. J. S. (2011). The role of antibodies in controlling flavivirus cell entry Groningen: s.n.

Multiple sclerose Zwanikken, Cornelis Petrus

Citation for published version (APA): Bolhuis, M. (2015). Linezolid in multidrug-resistant tuberculosis [S.l.]: [S.n.]

University of Groningen. Social comparison and coping with radiation therapy Bennenbroek, F.T.C.

Element cycling on tropical coral reefs Goeij, Jasper Merijn de

University of Groningen. Electron Holography of Nanoparticles Keimpema, Koenraad

Tinnitus Bartels, Hilke

Citation for published version (APA): Scheepstra, A. J. M. (1998). Leerlingen met Downs syndroom in de basisschool Groningen: s.n.

Uw mening over gaswinning uit het Groningen-gasveld: Onderzoeksresultaten fase 2 Hoekstra, Elisabeth; Perlaviciute, Goda; Steg, Emmalina

University of Groningen. Resultaat van pleegzorgplaatsingen Oijen, Simon van

Cryosurgery in cervical intraepithelial neoplasia. A morphometric study Boonstra, Hendrik

Radiosensitivity and metastasis in squamous cell carcinoma of the head and neck Pattje, Wouter Johannes

University of Groningen. Statin treatment in type 2 diabetes patients de Vries, Folgerdiena Maria

Electric double layer interactions in bacterial adhesion and detachment Poortinga, Albert Thijs

3D workflows in orthodontics, maxillofacial surgery and prosthodontics van der Meer, Wicher

Citation for published version (APA): Tijdschrift voor Genderstudies (2018). Jaarrekening Stichting Tijdschrift voor Vrouwenstudies.

University of Groningen. Dag... onderwijs. Lokman, Alien Hermien

University of Groningen. Gene-environment interactions in Inflammatory Bowel Disease Regeling, Anouk

University of Groningen. De emergentie en evolutie van drie werelden de Vries, André

University of Groningen. Polymorphic drug metabolising enzymes Tamminga, Willem Jan

Presentation and early detection of posttransplant lymphoproliferative disorder after solid organ transplantation Bakker, Nicolaas Arjen

University of Groningen. Living with Rheumatoid Arthritis Benka, Jozef

The development of stable influenza vaccine powder formulations for new needle-free dosage forms Amorij, Jean-Pierre

The effect of music on auditory perception in cochlear-implant users and normal-hearing listeners Fuller, Christina Diechina

Detection, prevention and direct post-operative intervention in orthopaedic implant infection Maathuis, Patrick Gerardus Maria

University of Groningen. Detoxification of LPS by alkaline phosphatase Tuin, Annemarie

University of Groningen. Pieces of the Puzzle Vissia, Eline Margreta

The diversity puzzle Mäs, Michael

Understanding the role of health literacy in self-management and health behaviors among older adults Geboers, Bas

Knowledge, chance, and change Kooi, Barteld

University of Groningen. Ondernemerschap in Zuidoost Drenthe Hans, Lianne; Edzes, Arend; Koster, Sierdjan

University of Groningen. The Friesland study Bildt, Alida Anna de

Sphingolipids, ABC transporters and chemosensitivity in neuroblastoma Dijkhuis, Anne-Jan

Transcriptie:

What makes cyclodextrin glycosyltransferase a transglycosylase Leemhuis, Reinder Johannes IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from it. Please check the document version below. Document Version Publisher's PDF, also known as Version of record Publication date: 2003 Link to publication in University of Groningen/UMCG research database Citation for published version (APA): Leemhuis, R. J. (2003). What makes cyclodextrin glycosyltransferase a transglycosylase Groningen: s.n. Copyright Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons). Take-down policy If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim. Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum. Download date: 20-03-2017

What makes cyclodextrin glycosyltransferase a transglycosylase Hans Leemhuis

The cover shows a maltononaose substrate (left), a maltoheptaose reaction intermediate (right) and a cyclodextrin product (lower) bound in the active site of the cyclodextrin glycosyltransferase from Bacillus circulans strain 251. The back cover shows the structure of the native enzyme. The author gratefully acknowledges support by Danisco and GBB for printing this thesis.

RIJKSUNIVERSITEIT GRONINGEN What makes cyclodextrin glycosyltransferase a transglycosylase Proefschrift ter verkrijging van het doctoraat in de Wiskunde en Natuurwetenschappen aan de Rijksuniversiteit Groningen op gezag van de Rector Magnificus, dr. F. Zwarts, in het openbaar te verdedigen op maandag 14 april 2003 om 16.00 uur door Reinder Johannes Leemhuis geboren op 9 november 1973 te Groningen

Promotores: Prof. dr. L. Dijkhuizen Prof. dr. B.W. Dijkstra Beoordelingscommissie: Prof. dr. D. B. Janssen Prof. dr. A. J. M. Driessen Prof. dr. O. P. Kuipers

VOORWOORD Na bijna vier jaar onderzoek in het lab van Prof. Lubbert Dijkhuizen (Microbial Physiology) is het tijd om dit promotieonderzoek af te ronden door het schrijven van het voorwoord van dit proefschrift. Voor het tot stand komen van dit boekje wil ik ten eerste Lubbert bedanken voor de mogelijkheid om in zijn groep onderzoek te verrichten. Hierdoor heb ik met veel plezier een bijdrage kunnen leveren aan het ontrafelen van de reactiespecificiteit van het enzym CGTase. De jaarlijkse meetings met Danisco, te Arhus en Kopenhagen, en de discussies over CGTase die wij tijdens het reizen hadden, hebben hieraan bijgedragen. Binnen Danisco liepen de contacten via Karsten. Karsten, I thank you for the nice collaboration, and for giving me the opportunity to do fundamental research on CGTase, the enzyme of common interest. Verder wil ik Prof. Bauke Dijkstra (Protein Crystallography) bedanken. Hoewel we niet op regelmatige basis samengewerkt hebben is jouw bijdrage aan dit onderzoek van grote waarde geweest. Vooral denk ik dan aan de discussies achter een monitor om de effecten van mutaties te verklaren aan de hand van driedimensionale structuren en natuurlijk aan de scherpe vragen/opmerkingen in de manuscripten. Ook Henriëtte heeft een belangrijke bijdrage aan dit boekje geleverd door de structuren van mutant CGTases te bepalen, hetgeen de kwaliteit van vier hoofdstukken heeft verhoogd. In het begin van mijn promotieonderzoek hebben de discussies met Joost en Bart gezorgd voor een snelle overdracht van de CGTase kennis, waarvoor dank. Verder wil ik Maarten (student) bedanken voor zijn screenings werk (hoofdstuk 7), Gea voor de hulp, uitleg en onderhoud van de DSC apparatuur (hoofdstuk 9), Gert-Jan voor het programmeren van Plato (de pipetteerrobot; hoofdstuk 7) en Robert, Michael, Edwin en Janine voor hun hulp en tips bij het layout werk. Tenslotte is deze periode plezierig geweest door de vele microbiologie collega s, met wie koffie gedronken en geborreld werd. Hans Groningen, januari, 2003

CONTENTS Chapter 1 9 General intorduction: The α-amylase family: transglycosylation and hydrolysis reaction specificity Chapter 2 29 Thermoanaerobacterium thermosulfurigenes cyclodextrin glycosyltransferase: mechanism and kinetics of inhibition by acarbose and cyclodextrins Chapter 3 45 The fully conserved Asp residue in conserved sequence region I of the α-amylase family is crucial for the catalytic site architecture and activity Chapter 4 55 The remote substrate binding subsite -6 in cyclodextrin glycosyltransferase controls the enzyme s transferase activity via an induced-fit mechanism Chapter 5 73 Hydrophobic amino acid residues in the acceptor binding site are main determinants for reaction mechanism and specificity of cyclodextrin glycosyltransferase Chapter 6 89 Mutations converting cyclodextrin glycosyltransferase from a transglycosylase into a starch hydrolase Chapter 7 99 Conversion of cyclodextrin glycosyltransferase into a starch hydrolase by directed evolution: the role of Ala230 in acceptor subsite +1 Chapter 8 117 A five-residue amino acid insertion converts cyclodextrin glycosyltransferase into a starch hydrolase with a high exo-specificity Chapter 9 129 Improved thermostability of Bacillus circulans cyclodextrin glycosyltransferase by the introduction of a salt-bridge Summary 143 Samenvatting 151 References 157 Overview of mutant CGTases 179 Abbreviations 182 Publication list 183