UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE. Academiejaar 2011-2012

UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2011-2012 LEEFTIJDSBEPALING AAN DE HAND VAN SKELETALE VERANDERINGEN BIJ VOGELS EN IN HET BIJZONDER BIJ DE KIP door Amaury VERVACK Promotor: Prof. dr. Paul Simoens Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2011-2012 LEEFTIJDSBEPALING AAN DE HAND VAN SKELETALE VERANDERINGEN BIJ VOGELS EN IN HET BIJZONDER BIJ DE KIP door Amaury VERVACK Promotor: Prof. dr. Paul Simoens Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

VOORWOORD In de eerste plaats wil ik mijn promotor Prof. Dr. P. Simoens bedanken voor de uitstekende begeleiding bij het schrijven van deze masterproef. Dankzij hem kwam ik in het bezit van de vaak schaarse en moeilijk toegankelijke informatie die ik nodig had om mijn literatuurstudie te kunnen uitvoeren. Ondanks zijn zeer drukke agenda heeft hij altijd tijd vrij gemaakt om mij met raad en daad bij te staan en om mijn teksten kritisch te lezen en te verbeteren. Het is dan ook dankzij hem dat ik deze literatuurstudie tot een goed einde heb kunnen brengen. Verder wil ik mijn familie bedanken voor hun steun, aanmoediging en interesse. Met name dank ik mijn vader en mijn vriendin voor het nalezen van mijn tekst en het suggereren van verbeteringen.

VOORWOORD INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING... 1 INLEIDING... 2 LITERATUURSTUDIE... 3 1 Situering... 3 1.1 Belang van leeftijdsbepaling van vogels... 3 1.2 Problematiek van de studie... 3 2 Leeftijdsbepaling aan de hand van skeletale veranderingen van het vogelskelet... 4 2.1 De schedel... 4 2.1.1 Het neurocranium... 4 2.1.2 Het splanchnocranium... 4 2.1.2.1 Het faciaal en palataal skelet... 4 2.1.2.2 De mandibula... 4 2.1.2.3 Het hyoïd... 5 2.2 De wervelkolom... 5 2.2.1 De cervicale vertebrae... 5 2.2.2 De thoracale vertebrae... 5 2.2.3 De lumbale en synsacrale vertebrae... 5 2.2.4 De caudale vertebrae... 6 2.3 De schoudergordel... 6 2.3.1 De furcula... 6 2.3.2 De scapula... 7 2.3.3 Het coracoïd... 7 2.4 Het sternum... 7 2.5 Het vleugelskelet... 8 2.5.1 De humerus... 9 2.5.2 De radius... 9 2.5.3 De ulna... 9 2.5.4 De carpaalbeentjes... 10 2.5.5 De metacarpalia... 10 2.5.6 De digiti... 11 2.6 Het pootskelet... 11 2.6.1 De femur... 11 2.6.2 De tibiotarsus... 12 2.6.3 De fibula... 14 2.6.4 De tarsometatarsus... 15 DISCUSSIE... 17 REFERENTIELIJST... 19 WETTEKSTEN... 21

SAMENVATTING In deze literatuurstudie is gebleken dat er weinig documentatie voorhanden is over de leeftijdsbepaling bij vogels. Beperkt onderzoek werd uitgevoerd op de kip en de kwartel, terwijl er nauwelijks onderzoek is verricht naar andere vogelspecies. De nadruk in deze studie ligt op de leeftijdsbepaling bij de kip en in het bijzonder op de skeletale veranderingen in de lange beenderen. Secundaire ossificatiecentra werden teruggevonden in de tibiotarsus, de tarsometatarsus en in de carpometacarpus (het os metacarpale III). Vanaf de leeftijd van 56 dagen (D 56 ) werd het verschijnen van een secundair ossificatiecentrum in de processus cnemialis geobserveerd (Hogg, 1980). Het sluiten van de onderliggende groeiplaat grijpt plaats rond D 154. Vanaf D 56 tot D 70 is de distale groeiplaat van de tibiotarsus waarneembaar, en vanaf D 98 is het sluiten van de groeiplaat waarneembaar (Breugelmans et al., 2007). De proximaal gelegen groeischijf van de tarsometatarsus kan waargenomen worden op D 1. Deze groeiplaat vervaagt op D 98 en sluit vanaf D 122 (Church en Johnson, 1964). Bij de trapgans (Eupodotis spp.) wordt een secundair ossificatiecentrum beschreven tussen D 63 en D 78 in het proximale uiteinde van het os metacarpale III. Deze groeischijf sluit tussen D 133 en D 192. Deze gebeurtenissen kennen een analoog verloop, zij het op andere tijdstippen, verloop bij kippen en duiven (Naldo et al., 1998; Naldo et al., 2000). Het sternum speelt eveneens een belangrijke rol in het bepalen van de leeftijd bij vogels. In recent onderzoek werd data verzameld over de verbeningspatronen van de kraakbenige sternale kam. Mestkuikens beschikken op D 49 over een sternale kam die nog 60% kraakbenig is. Leghennen hebben op D 154 een sternale kam die nog 10,5%-26% kraakbeenweefsel bevat. Op 2-jarige leeftijd is het sternum volledig verbeend (Breugelmans et al., 2007). Op embryonaal niveau werd onderzoek verricht op het vleugel- en schoudergordelskelet bij de kwartel. Hierbij werden de verbeningspatronen van alle desbetreffende beenderen besproken (Pourlis en Antonopoulos, 2011). De ossificatiecentra van het volledige kippenskelet werden specifiek bestudeerd op het moment van uitkippen en tijdens de juveniele ontwikkeling tot op de leeftijd van 182 dagen (Hogg, 1980). Deze literatuurstudie biedt de mogelijkheid om, aan de hand van verschillende beenderen, een schatting te maken van de leeftijd van vogels. Deze materie is echter nog onvoldoende onderzocht waardoor een diepgaand en grootschalig onderzoek zich opdringt. Vooral met betrekking tot kippen is een studie noodzakelijk gezien de grote aantallen pluimvee die wereldwijd worden gekweekt.

INLEIDING De leeftijdsbepaling van pluimvee is van belang voor de navolging van de wetgeving in verband met export van kippenvlees naar derdewereldlanden (Breugelmans et al., 2007). Leeftijdsbepaling van vogels is in de paleontologische wereld van belang voor het reconstrueren van fossielen (Montes et al., 2005). De literatuur omtrent de leeftijdsbepaling van vogels is erg schaars. Het doel van deze masterproef is het samenbrengen van de literatuur omtrent dit weinig gedocumenteerd onderwerp. Deze masterproef zou een aanleiding kunnen zijn tot een zich opdringend diepgaander en grootschaliger onderzoek over de leeftijdsbepaling bij vogels en in het bijzonder bij de kip. In het verleden is er reeds onderzoek verricht op de leeftijdsbepaling aan de hand van het skelet bij verschillende vogelsoorten. In deze studie wordt de nadruk gelegd op de kip (Gallus domesticus) (Fell, 1925; Church en Johnson, 1964; Hogg, 1980; Breugelmans et al., 2007) maar ook andere species komen aan bod ter vergelijking, met name daar waar over kippen geen informatie ter beschikking is. Achtereenvolgens worden gegevens opgesomd/vermeld over de kwartel (Coturnix coturnix Japonica), de rode valk (Buteo rufinus), de eend (Anas platyrhynchos), de oehoe (Bubo bubo), de ibis (Geronticus eremita), de duif (Columba livia), de ooievaar (Ciconia ciconia), de gans (Anser anser), de kalkoen (Meleagris gallopavo) en de trapgans (Eupodotis spp.) (Pourlis et al., 1998; Naldo et al., 1998; Naldo et al., 2000; Düzler et al., 2006; Pourlis en Antonopoulos, 2011). Alle tekst over voorgaande soorten, uitgezonderd de kip, worden schuin gedrukt en gaat steeds vooraf aan de tekst betreffende de kip. Het skelet wordt volledig systematisch besproken. De technieken in verband met de leeftijdsbepaling zijn hoofdzakelijk gebaseerd op radiografische opnamen (Church en Johnson, 1964; Hogg, 1980; Naldo et al., 1998; Pourlis et al., 1998; Naldo et al., 2000; Düzler et al., 2006; Breugelmans et al., 2007; Pourlis en Antonopoulos, 2011), alizarine red S kleurtechnieken (Hogg, 1980) en opmetingen op het gedissecteerde bot (Düzler et al., 2006; Breugelmans et al., 2007). De tijdstippen waarop de ossificatiecentra waarneembaar zijn, worden besproken tijdens de embryonale en de juveniele ontwikkeling (Hogg, 1980). Opvallend in het vogelskelet is de afwezigheid van secundaire ossificatiecentra, dit in contrast met het skelet van zoogdieren. Door de afwezigheid van secundaire ossificatiecentra is de leeftijdsbepaling aan de hand van het skelet bij vogels veel moeilijker dan bij zoogdieren, temeer omdat de leeftijdsbepaling aan de hand van het gebit onmogelijk is (Lambrecht, 2010). Een aantal uitzonderingen werden echter geobserveerd in de tibiotarsus, tarsometatarsus en het os metacarpale III. In deze drie lange beenderen werden secundaire ossificatiecentra teruggevonden (Fell, 1925; Church en Johnson, 1964; Naldo et al., 1998; Breugelmans et al., 2007). In het verleden werd reeds kritiek geuit op sommige van deze zogenaamde secundaire ossificatiecentra omdat deze eigenlijk een gevolg zijn van het fusioneren van verschillende osteologische structuren en geen echte epifysaire groeiplaten zijn (Parsons, 1905). De anatomische nomenclatuur in deze literatuurstudie werd gebaseerd op de Nomina Anatomica Avium (Baumel et al., 1993). 2

LITERATUURSTUDIE 1 Situering 1.1 Belang van leeftijdsbepaling van vogels De leeftijdsbepaling van pluimvee aan de hand van het skelet is van belang voor de internationale export van kippenvlees. De Europese Unie doet een poging de internationale handel te ondersteunen door premies uit te reiken wanneer kippenvlees naar derdewereldlanden wordt uitgevoerd (verordening (EC) No 2777/75 en 2779/75). Deze premies worden slechts uitgereikt wanneer het kippenvlees afkomstig is van dieren waarvan de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen nog niet volledig zijn geossificeerd (verordening (EC) No 2091/2005). Een goede kennis van het ossificatieproces bij pluimvee is vereist om deze onvolledige ossificatie te kunnen vaststellen (Breugelmans et al., 2007). Leeftijdsbepaling van pluimvee en vogels is ook van belang in de paleontologie, in het bijzonder voor het reconstrueren van fossielen. Gemineraliseerd weefsel kan miljoenen jaren bewaard blijven, zelfs met behoud van het histologisch beeld (Montes et al., 2005). 1.2 Problematiek van de studie Leeftijdsbepaling aan de hand van het skelet is bij talrijke zoogdierspecies zeer goed gedocumenteerd (Morris, 1972), bij de mens (Yang en Yang, 2006) en bij labodieren zoals de rat (Farnum en Wilsman, 1993) en het konijn (Baron et al., 1994), alsook bij huisdieren, waaronder het paard (Früst et al., 2008). Dergelijke informatie is met betrekking tot vogels echter erg schaars. Een andere belangrijke parameter in de leeftijdsbepaling bij zoogdieren is het gebit, maar logischerwijze is deze techniek bij vogels niet toepasbaar (Lambrecht, 2010). De ontwikkeling in het ei is verschillend van de ontwikkeling in de baarmoeder bij zoogdieren. De skeletvorming bij vogelembryo s is uitvoerig gedocumenteerd door o.a. Fell (1925), Doménech-Ratto et al. (1999) en Pourlis en Antonopoulos (2011). Leeftijdsbepaling aan de hand van skeletale veranderingen van lange beenderen is bij meerdere vogelspecies beschreven, maar algemene leeftijdsbepaling is moeilijk omdat de anatomie van het skelet, onder meer het sternum, bij vogelspecies zeer verschillend is naargelang de vliegcapaciteit, de manier van bewegen en de habitat. Om die reden worden vogelspecies ingedeeld in drie groepen, nl.: de vliegende, zwemmende en lopende vogels (Düzler et al., 2006). Voor de anatomie van de lange beenderen worden vier indelingen gemaakt: land-, boom-, watervogels en vliegende vogels (Kirkwood et al., 1989). In de literatuur is er weinig te vinden over de ossificatieprocessen in vogelbeenderen (Breugelmans et al., 2007). Elk bot van het vogelskelet bevat, net zoals het zoogdierskelet, een primair 3

ossificatiecentrum (Fell, 1925; Hogg, 1980). Secundaire ossificatiecentra zijn echter niet aanwezig in het vogelskelet, waardoor er geen apo- en epifysaire groeiplaten aanwezig zijn in de beenderen en dus minder criteria om leeftijd te bepalen. Het proximale en distale uiteinde van de tibiotarsus en het proximale uiteinde van de tarsometatarsus zijn hierop twee uitzonderingen (Church en Johnson, 1964). Het proximale uiteinde van het os metacarpale III werd door Naldo et al. (1998) als derde uitzondering vermeld. Naarmate de leeftijd vordert, wordt het moeilijker om de leeftijd exact te bepalen aan de hand van het skelet. 2 Leeftijdsbepaling aan de hand van skeletale veranderingen van het vogelskelet 2.1 De schedel De schedel is het minst goed gedocumenteerde deel van het vogelskelet. De ontwikkeling van de schedelbeenderen werd onderzocht met behulp van radiografie en de alizarine red S kleurtechniek. De ossificatiecentra van de schedel bij de kip, meer bepaald bij de Golden Comet en de White Leghorn, werden op het moment van uitkippen en tot op een leeftijd van 182 dagen beschreven (Hogg, 1980). 2.1.1 Het neurocranium Bij het uitkippen werden primaire ossificatiecentra gevonden in het os basioccipitale, os supraoccipitale, os mesethmoidale en in het os para- en basisphenoid. Primaire centra werden eveneens gevonden in het os exoccipitale, het os prooticum, het os parietale, os frontale en os prefrontale en in de pleurosphenoïde elementen. Op de leeftijd van 70 dagen (D 70 ) werd in het orbisphenoïd een primair ossificatiecentrum aangetroffen (Hogg, 1980). 2.1.2 Het splanchnocranium 2.1.2.1 Het faciaal en palataal skelet Primaire ossificatiecentra werden geobserveerd in het os vomer, de premaxilla en de maxilla, het os nasale, het os palatinum en ook in de jukboog en in het os pterygoideum (Hogg, 1980). 2.1.2.2 De mandibula Identificatie van ossificatiecentra in de onderkaak was niet mogelijk door teveel superpositie op de radiografische beelden (Hogg, 1980). Met behulp van de alizarine red S kleurtechiek werd het identificeren van primaire ossificatiecentra toch mogelijk. Ossificatiecentra werden gevonden in het os splenoidale en in het corpus en de ramus van de mandibula op het moment van uitkippen. Op dit ogenblik is de symfyse tussen beide helften van de mandibula reeds vergroeid. Na het uitkippen werden geen bijkomende ossificatiecentra meer gevonden (Hogg, 1980). 4

2.1.2.3 Het hyoid In het tongbeen werden primaire ossificatiecentra vastgesteld in het ceratohyoïd op het moment van uitkippen. Op D 49 werden geen bijkomstige ossificatiecentra gevonden, maar op D 122 werden er nieuwgevormde ossificatiecentra gevonden in het os entoglossum (os paraglossum) en in het os epihyoidale (Hogg, 1980). 2.2 De wervelkolom De ossificatiecentra van de volledige wervelkolom van verschillende kippenrassen (Golden Comet en White Leghorn) werden onderzocht vanaf het moment van uitkippen tot op D 21 aan de hand van radiografische opnamen en alizarine red S kleurtechnieken (Hogg, 1980). 2.2.1 De cervicale vertebrae De kippenrassen in bovenvermelde studie hebben 16 halswervels. Ossificatiecentra ter hoogte van de wervelboog en het wervellichaam werden gevonden op het moment van uitkippen. Het aantal ossificatiecentra varieerde van wervel tot wervel. In de atlas zijn 2 ossificatiecentra aanwezig in de wervelboog en 1 in het wervellichaam. De axis bezit 1 ossificatiecentrum in de wervelboog en 2 in het wervellichaam. C3 bezit 1 ossificatiecentrum in de wervelboog en 1 in het wervellichaam. De ossificatiecentra in C4 tot C 14 zijn zeer variable. De twee caudale halswervels (C15 en C16) bezitten beiden 1 ossificatiecentrum in de wervelboog en 1 in het wervellichaam. Bijkomende ossificatiecentra werden na het uitkippen van het kuiken niet meer geïdentificeerd (Hogg,1980). 2.2.2 De thoracale vertebrae De bestudeerde kippenrassen uit bovenvermelde studie hebben telkens 5 borstwervels. Elke wervel bezit 1 ossificatiecentrum in de wervelboog en 1 in het wervellichaam op het moment van uitkippen. Na het uitkippen werden geen bijkomende ossificatiecentra meer geobserveerd (Hogg, 1980). 2.2.3 De lumbale en synsacrale vertebrae De geobserveerde kippenrassen in bovenvermelde studie hebben telkens 15 lumbosacrale wervels. Op het moment van uitkippen bezitten de eerste drie lumbaal wervels (LS1-LS3) 1 ossificatiecentrum in het wervellichaam en 1 ossificatiecentrum in de wervelboog. LS4 tot en met LS8 bezitten 1 ossificatiecentrum in het wervellichaam en 2 in de wervelboog. LS9 bezit 1 ossificatiecentrum in het wervellichaam en 1 of 2 ossificatiecentra in de wervelboog. In het synsacrum (LS10 tot en met LS15) is slechts 1 ossificatiecentrum per wervelsegment aanwezig. Ter hoogte van de dwarsuitsteeksels van LS6 tot en met LS9 zijn er 2 ossificatiecentra aanwezig. Op latere leeftijd konden geen bijkomende ossificatiecentra vastgesteld worden (Hogg, 1980). 5

2.2.4 De caudale vertebrae Alle bestudeerde kippenrassen uit bovenvermelde studie bezitten 8 staartwervels met elk 1 ossificatiecentrum op het moment van uitkippen. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra ontdekt (Hogg, 1980). 2.3 De schoudergordel 2.3.1 De furcula Bij de kwartel (Coturnix coturnix japonica) werd de ossificatie van de Furcula (clavicula) geobserveerd in het embryonaal en neonataal stadium (Pourlis en Antonopoulos, 2011). De clavicula ossificeert intramembraneus volgens Russel en Joffe (1985) en Pourlis en Antonopoulos (2011), maar Landsdown (1968) beweert dat dit enchondraal gebeurt. Beide claviculae zijn reeds aanwezig op de 7 de embryonale dag (ED 7 ) als een twijgachtige structuur. Op ED 8 zijn de uiteinden van de claviculae verlengd, naar centraal toe gebogen en vergroeid aan de ventrale zijde. Een V-vormige structuur is dan aanwezig. Het epicleidium (extremitas omalis claviculae) wordt op ED 9 gevormd. Aan de ventrale zijde ontstaat het hypocleidium (apophysis furculae) op ED 10 (Figuur 1) (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij kippen (Gallus domesticus) werden primaire ossificatiecentra in de clavicula geobserveerd op het moment van de geboorte en op latere leeftijd. Op het moment van uitkippen werd in de clavicula telkens 1 primair ossificatiecentrum geïdentificeerd. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra geobserveerd (Hogg 1980). Figuur 1. Craniolateraal aanzicht van de schoudergordel van de kwartel. De grijs en zwart aangeduide regio s stellen respectievelijk kraakbeen en geossificeerd beenweefsel voor. De schaalbalk staat voor 2 mm bij E7; 2,5 mm bij E8; 3 mm bij E9 en 3,5 mm bij E10. (Uit Pourlis en Antonopoulos, 2011) 6

2.3.2 De scapula De ossificatie van de scapula werd bestudeerd tijdens de embryonale ontwikkeling en in juveniele stadia bij kwartels. Een eerste ossificatiecentrum werd centraal in het corpus scapulae geobserveerd op ED 7 (Figuur 1). Het schouderblad is op dat moment al volledig kraakbenig aanwezig. De ossificatie gebeurt in craniale en caudale richting. De ossificatie is prominenter in craniale richting. Op het moment van uitkippen is enkel het corpus verbeend. Het craniale en caudale deel zijn op dat moment nog kraakbenig. Ossificatie van de scapula treedt vroeg op in de embryonale ontwikkeling en bevestigt zo de theorie van Fujioka (1955) (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip ossificeert de scapula, net als bij de kwartel, vroeg in de embryonale ontwikkeling (Rumpler, 1962). Anderzijds werd een laattijdige verbening van de scapula vastgesteld op ED 18 (Rinaldi en Caronna, 1971). Enkelvoudige ossificatiecentra van de scapula werden beschreven op het moment van uitkippen. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra waargenomen (Hogg, 1980). 2.3.3 Het coracoid Bij de kwartel werd op ED 7 vastgesteld dat een benige schede van perichondrale oorsprong aanwezig is in het centraal gedeelte van de diafyse van het coracoid (Figuur 1). Landson (1968) stelde dit vast op ED 10 en Nakane en Tsudzuki (1999) op ED 9. Een intense toename in beendikte werd vastgesteld op ED 11. De uiteinden van het coracoid bleven tijdens de rest van de embryonale ontwikkeling kraakbenig aanwezig (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip werd door Fujioka (1955) en Rinaldi en Caronna (1971) een verbenig van het coracoid geobserveerd tussen ED 9 en ED 10. Deze verbening is van perichondrale oorsprong en grijpt plaats in het centraal gedeelte van het bot. Op het moment van uitkippen werd vastgesteld dat enkelvoudige ossificatiecentra aanwezig zijn in het coracoid. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra teruggevonden (Hogg, 1980). 2.4 Het sternum Bij de rode valk (Buteo rufinus), woerd (Anas platyrhynchos), oehoe (Bubo bubo), ibis (Geronticus eremita), duif (Columba livia), ooievaar (Ciconia ciconia), gans (Anser anser) en de kalkoen (Meleagris gallopavo) werd tijdens het bestuderen van het sternum vastgesteld dat er zich een verschil in anatomie van dit bot voordoet in verschillende vogelspecies. Daarom werden de vogelspecies opgedeeld in drie groepen, nl.: de vliegende, de zwemmende en de lopende vogelsoorten. Het sternum bestaat uit 3 grote delen: het corpus sterni, het rostrum sterni en de carina sterni (Düzler et al., 2006). De hoogte van de carina sterni is gecorreleerd met het al of niet kunnen vliegen van vogels. Vliegende vogels hebben een grote en prominent aanwezige carina, terwijl lopende vogels een kleine tot zelfs afwezige carina hebben (King en McLelland, 1985). Recenter 7

onderzoek toonde echter aan dat de sternale kam groot en hoog kan zijn in de drie hierboven vermelde groepen van vogelspecies (Düzler et al., 2006). Bij de kip wordt in leeftijdsonderzoek de focus gelegd op de verbening van de kraakbenige kam van het sternum. Het sternum werd door Breugelmans et al. (2007) opgemeten nadat de weke delen voorzichtig weggeprepareerd waren tijdens de postmortale dissectie. De totale lengte en het kraakbenig deel van de sternale kam werd gemeten aan de ventrale zijde, zowel op radiografische opnames als op het vrijgeprepareerde sternum (Figuur 2). De lengte van het kraakbeen werd vergeleken met de totale lengte van de sternale kam om zo de ossificatie te kunnen bepalen (Breugelmans et al., 2007). Op moment van uitkippen zijn in het sternum 5 ossificatiecentra aanwezig. Elk van deze ossificatiecentra komt overeen met een sternaal segment dat hoort bij een ribbenpaar. Het ossificatiecentrum van het sternale segment dat bij het 5 de ribbenpaar hoort is soms heel klein. Op latere leeftijd werden geen nieuwe ossificatiecentra meer gevonden (Hogg, 1980). Mestkuikens (broilers) op D 49 beschikken over een sternale kam die nog voor meer dan 60% uit kraakbeen bestaat. Naarmate de leeftijd toeneemt, vermindert de relatieve lengte van het kraakbeendeel. Broilers beschikken op D 98 over een sternale kam die 42-52% kraakbeenweefsel bevat. Leghennen op D 154 hebben een sternale kam die nog voor 10,5-26% uit kraakbeen bestaat. Een 2 jaar oude hen heeft een volledige verbeende sternale kam (Figuur 3) (Breugelmans et al., 2007). Figuur 2. Geprepareerd sternum met bijhorende beenderen van de kip: 1. totale lengte 2. lengte van het kraakbenig gedeelte 3. ribben 4. coracoid 5. clavicula (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 3. Links lateraal zicht van het sternum A. broiler D 49 B. broiler D 98 C. leghen D 154 D. leghen 2 jaar (Uit Breugelmans et al., 2007) 2.5 Het vleugelskelet Uit een recente studie van Pourlis en Antonopoulos (2011) blijkt dat de osteogenese van de humerus, ulna, radius, femur, tibia en fibula analoog verlopen bij de kwartel als bij de kip. De osteogenese in de kwartel start echter vroeger dan in de kip. Bij de kwartel gaat de osteogenese van start vanaf de ED 6 terwijl bij de kip de osteogenese tussen ED 7,5 en ED 8 van start gaat (Pourlis et al., 1998). 8

2.5.1 De humerus Bij de kwartel werd op ED 6 een volledig kraakbenige humerus geobserveerd. De humerus bevat op dat ogenblik al een diaphysaire ossificatie. Op ED 8 is een periostale reactie zichtbaar ter hoogte van de benige schede van de diafyse, waardoor de dikte van het been toeneemt. Op ED 12 is de ossificatie zodanig uitgebreid dat het volledige corpus humeri verbeend is. De humerus en de tibia blijken de grootste groeisnelheid te vertonen in vergelijking met andere lange beenderen (Pourlis et al., 1998; Pourlis en Antonopoulos 2011). Bij de kip werden verschillende enkelvoudige ossificatiecentra geobserveerd op het moment van uitkippen. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra gezien door Hogg (1980). De eerste 5 dagen na het uitkippen is de lengte van de lange beenderen bij alle individuen ongeveer gelijklopend. Vanaf D 6 treden niet-geslachtsgebonden, individuele variaties op (Church en Johnson, 1964). 2.5.2 De radius Bij de kwartel werd op ED 6 ossificatie vastgesteld in het centrum van de kraakbenige diafyse van de radius. Een periostale benige schede werd op ED 8 opgemerkt. Op dat ogenblik is een lichte kromming van het bot reeds zichtbaar. In vergelijking met de ulna is de periostale reactie van de radius minder uitgesproken. De uiteinden van de radius blijven gedurende de volledige embryonale ontwikkeling kraakbenig. De radius en de fibula blijken de laagste groeisnelheid te vertonen in vergelijking met de andere lange beenderen (Pourlis et al., 1998; Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip zijn op het moment van uitkippen in de radius verschillende primaire ossificatiecentra aanwezig. Op D 21, D 28, D 35, D 42 en D 49 zijn bijkomende ossificatiecentra aanwezig in de radius (Hogg, 1980). 2.5.3 De ulna Bij de kwartel is een perichondrale benige schede van de ulna aanwezig op ED 6. Tijdens de embryonale ontwikkeling blijft de ossificatie beperkt tot het corpus van de ulna. De benige schede van de ulna breidt zich uit naar de uiteinden van het bot en zal een lichte kromming vertonen. Een intense periostale reactie wordt geobserveerd op D 8. Deze reactie is verantwoordelijk voor het verdikken van de benige schede en dit vooral ter hoogte van het centrum van het bot (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip zijn op het moment van uitkippen in de ulna van het kuiken meerdere ossificatiecentra aanwezig. Op D 7, D 14, D 21, D 28, D 35, D 42 en D 49 werden bijkomende ossificatiecentra geobserveerd (Hogg, 1980). 9

2.5.4 De carpaalbeentjes Bij de kwartel is op ED 7 een rudimentair kraakbenig elementje aanwezig op de plaats van het os carpi ulnare. Een kraakbenig knopje van het os carpi radiale is aanwezig op diezelfde dag. Tussen D 8 en D 10 treedt er een endochondrale ossificatie op van beide carpaalbeentjes (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip zijn op het tijdstip van uitkippen geen ossificatiecentra opgemerkt. In het os carpi ulnare werd geen ossificatiecentrum geobserveerd tot op D 21 ; vanaf die dag zijn ossificatiecentra wel waarneembaar in dit bot. Een ossificatiecentrum in het os carpi radiale werd geïdentificeerd op D 14 (Hogg, 1980). Figuur 4. Dorsaal aanzicht van het vleugelskelet van de kwartel. De grijze en zwarte zones duiden respectievelijk kraakbeen en verbeend weefsel aan. (Naar Pourlis en Antonopoulos, 2011) 2.5.5 De metacarpalia Bij de kwartel is het os metacarpale II op ED 6 kraakbenig aanwezig, waarna dit kraakbenig elementje samen met het veel grotere os metacarpale III versmelt. De versmelting neemt plaats ter hoogte van het proximale uiteinde van het os metacarpale III. Op ED 7 ontstaat het centrale ossificatiecentrum in het os metacarpale III. Deze ossificatie is schedevormig en is van perichondrale oorsprong. De uitbreiding naar de uiteinden toe gebeurt aan een heel hoog tempo. Een periostale reactie was reeds zichtbaar ter hoogte van de benige schede van het os metacarpale III op ED 9. Het os metacarpale IV vertoont ossificatie vanaf ED 7. Op ED 9 is een periostale reactie op te merken, die zeer zwak aanwezig blijft gedurende de volledige embryonale ontwikkeling (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de trapgans (Eupodotis spp.) werd een secundair ossificatiecentrum ontdekt in het proximale uiteinde van het os metacarpale III. Dit ossificatiecentrum was voor het eerst waargenomen tussen D 63 en D 78. Het sluiten van de onderliggende groeischijf werd geobserveerd tussen D 133 en D 192 Het sluiten van deze groeischijven gebeurt analoog bij kippen en duiven (Naldo et al., 1998; Naldo et al., 2000). Bij de kip werden op het moment van uitkippen geen ossificatiecentra geobserveerd in de ossa metacarpalia. Op D 7 zijn er ossificatiecentra in het os metacarpale II geïdentificeerd (Hogg, 1980). 10

2.5.6 De digiti Bij de kwartel werden kraakbenige phalangen van de digiti II, III, en IV waargenomen op ED 7. Op ED 9 werden de eerste ossificatiecentra van de phalangen in digiti II en III geobserveerd. De ossificatie van de phalangen is van perichondrale oorsprong. De perichondrale ossificatie van de phalanx van digitus IV treedt pas op vanaf ED 14 (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Bij de kip werd op het moment van uitkippen een ossificatiecentrum geobserveerd in de phalangen van digiti II en III. In de phalanx van digitus IV is er wat variatie mogelijk, in het merendeel van de gevallen is 1 ossificatiecentrum aanwezig, maar dit is in sommige gevallen afwezig. Op volwassen leeftijd is in de meeste gevallen in digitus II een 2 de phalanx zichtbaar; in een minderheid van de gevallen is slechts 1 phalanx aanwezig. Steeds zijn er in het volwassen skelet 2 phalangen aanwezig in digitus III en slechts 1 phalanx in digitus IV (Hogg, 1980). 2.6 Het pootskelet Van de lange pootbeenderen werden de femur, tibiotarsus en tarsometatarsus van kippen (Church en Johnson, 1964; Breugelmans et al., 2007) en trapganzen (Naldo et al., 1998; Naldo et al., 2000), osteometrisch geëvalueerd. De volledige lengte van deze beenderen werd opgemeten alsook de middiafysaire breedte aan de hand van radiografische opnames (Figuur 10) en op de beenderen zelf (Church en Johnson, 1964, Naldo et al., 2000, Breugelmans et al., 2007). Bij de kip werd de dikte van de kraakbeenlaag van de femur en de tibiotarsus bestudeerd op longitudinale doorsneden van de desbetreffende beenderen (Figuur 8). De aanwezige groeiplaten werden geëvalueerd en de dikte van het kraakbeen van de proximale en distale epifyse werd met behulp van een liniaal opgemeten (Breugelmans et al., 2007). Ossificatiecentra werden geobserveerd in de beenderen van het loopskelet op het moment van uitkippen tot op volwassen leeftijd (Hogg, 1980). De ossificatiepatronen, het verschijnen van ossificatiecentra en de tijdstippen van de epifysaire vergroeiingen in lange beenderen zijn gelijkaardig bij verschillende vogelspecies, met name de trapgans, de gedomesticeerde kip en de duif (Naldo et al., 2000). 2.6.1 De femur Bij de kip zijn op het moment van uitkippen in de femur enkelvoudige ossificatiecentra aanwezig, nadien worden geen bijkomende ossificatiecentra geobserveerd (Hogg, 1980). Bij broilers is in de periode tussen D 49 en D 98 een opvallende toename in lengte en breedte van de femur geobserveerd (Figuur 7). Bij broilers tot D 98 is het bedekkend kraakbeen van de femurkop en van de femorale condyli steeds meer dan 3 mm dik, bij leghennen ouder dan D 154 is dit minder of gelijk aan 1 mm (Figuur 5 en 6). Proximaal noch distaal zijn er groeiplaten aanwezig in de femur. De lengte van de femur bij broilers is 11,6 cm op de leeftijd van D 98 (Figuur 7) (Breugelmans et al., 2007). 11

Figuur 5. Lengte- en breedteverschil van de femur. Links broiler D 70 ; rechts leghen D 154. Let op het verschil in hoeveelheid gewrichtskraakbeen. (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 6. Longitudinaal doorgezaagde femurkop in longitudinale richting. Van links naar rechts: broiler D 56, D 70 en D 98, leghen D 154 en leghen 2 jaar. Let op de progressieve afname van de dikte van het kraakbeen op de kop van de femur. (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 7. Lengtegroei van de femorale, tibiotarsale en tarsometatarsale beenderen bij broilers. (Naar Breugelmans et al., 2007) 2.6.2 De tibiotarsus Bij de kip zijn op het moment van uitkippen enkelvoudige ossificatiecentra aanwezig in de tibiotarsus. Vanaf D 56 werd het verschijnen van een secundair ossificatiecentrum in de processus cnemialis geobserveerd (Hogg, 1980). Bij broilers tot D 98 is het proximale tibiotarsaalkraakbeen steeds om en bij de 4 mm dik, bij leghennen ouder dan D 154 is dit slechts 1 mm dik of minder (Breugelmans et al., 2007). De tibiotarsus is één van de weinige beenderen met secundaire ossificatiecentra die gelegen 12

Figuur 8a. Longitudinale doorsnede door de proximale groeischijf van de tibiotarsus van de kip. Van links naar rechts: broiler D 56, D 70 en D 98, leghen D 154 en leghen 2 jaar. Let op het progressief sluiten van de groeischijf. (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 8b. Radiografische opnames van de proximale groeischijf van de tibiotarsus. (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 8c. Longitudinale doorsnede door de distale groeischijf van de tibiotarsus van de kip. Van links naar rechts: broiler D 56, D 70 en D 98, leghen D 154 en leghen 2 jaar. Let op het progressief sluiten van de groeischijf. (Uit Breugelmans et al., 2007) Figuur 8d. Radiografische opnames van de distale groeischijf van de tibiotarsus. (Uit Breugelmans et al., 2007) zijn ter hoogte van het proximale en distale einde van dit bot (Figuur 8) (Church en Johnson, 1964; Breugelmans et al., 2007). De distale epifyse (Figuur 8c en 8d) is eigenlijk geen echte epifyse, maar een vergroeiing van de tibia met de tarsaalbeentjes (Parsons, 1905). Op D 56 tot D 70 is de distale 13

groeiplaat van de tibiotarsus nog waarneembaar, maar vanaf D 98 is het sluiten van de groeiplaat duidelijk geobserveerd. De proximale groeiplaat blijft langer open en op D 56, D 70 en D 98 is deze nog duidelijk te observeren. De proximale groeiplaat is reeds gesloten op D 150 (Breugelmans et al., 2007). De tibiotarsus blijkt de grootste groeisnelheid te vertonen in vergelijking met de andere lange beenderen van het vogelskelet (Figuur 9) (Latimer, 1927; Church en Johnson, 1964). Figuur 9.. Lengtegroei van de lange beenderen van de kip. (Uit Church en Johnson, 1964) 2.6.3 De fibula De leeftijdsgebonden veranderingen van de fibula zijn zeer schaars gedocumenteerd, slechts enkele enkelvoudige ossificatiecentra werden in de fibula geobserveerd op het moment van uitkippen. Op latere leeftijd werden geen bijkomende ossificatiecentra geobserveerd (Hogg, 1980). 14

Figuur 10. Radiografische resultaten van lange beenderen betreffende hun groeipatroon. (Uit Church en Johnson, 1964) 2.6.4 De tarsometatarsus Bij kippen werd in de tarsometatarsus slechts 1 ossificatiecentrum geobserveerd op het moment van uitkippen (Hogg, 1980). De hoogste groeisnelheid van de tarsometatarsus werd waargenomen op D 14 tot D 21. De groeiratio daalt enorm tussen de 11 de en 15 de levensweken (Naldo et al., 2000). In het proximaal deel van de tarsometatarsus is een secundair ossificatiecentrum aanwezig (Figuur 10). De onderliggende groeischijf kan waargenomen worden op D 1, maar het sluiten ervan laat op zich wachten tot op D 122 (Church en Johnson, 1964). Op D 98 vervaagt deze groeiplaat. Ze is nog amper zichtbaar op D 154. De groeiplaat is volledig verdwenen bij dieren ouder dan D 154. Door Church en Johnson (1964) en Breugelmans et al. (2007) werden radiografische opnames gebruikt om morfometrische analyses van de tarsometatarsus te bekomen. De tarsometatarsus werd daarbij over de hele lengte gemeten van de proximale epifyse tot aan het gewrichtsoppervlak van de trochlea ossis 15

metatarsalis III. De breedte werd gemeten ter hoogte van het eerste metatarsaalbeentje (Church en Johnson, 1964; Breugelmans et al., 2007). De lengte en de diameter van de tarsometatarsus zijn groter in snel groeiende broilers dan in leghennen (Williams et al., 2000). 16

DISCUSSIE Deze literatuurstudie laat zien dat er erg weinig beschreven is over de leeftijdsbepaling aan de hand van het skelet bij vogels. De weinige aanwezige literatuur steunt op onderzoeken die onvolledig of zeer beperkt zijn uitgewerkt. De meeste proefopzettingen gebeurden slechts op een deel van het vogelskelet. Het volledige skelet werd slechts in één enkel onderzoek bestudeerd (Hogg, 1980). Dit onderzoek werd echter alleen bij kippen uitgevoerd en niet bij andere vogelspecies. Daarboven zijn tijdens de meeste onderzoeken een te geringe hoeveelheid dieren gebruikt als referentie materiaal. Ruim een eeuw geleden zijn wel een klein aantal uitgebreide onderzoeken uitgevoerd op kippen. De voorbije decennia hebben de economie en de industrie een grote druk uitgeoefend op de pluimveesector. Hierdoor is het industrieel gehouden pluimvee na strenge selectie veel sneller gaan groeien. Daarom dient nagegaan te worden of de gegevens van een eeuw geleden nog van toepassing zijn op deze zeer snel groeiende broilers en veel trager groeiende legkippen. Recent onderzoek (Breugelmans et al., 2007) wees uit dat de femur lengte bij broilers 11,6 cm is op een leeftijd van 14 weken. Uit voorafgaand onderzoek (Church en Johnson, 1964) werd aangetoond dat leghennen van 20 weken een maximale lengte van de femur van 9 cm bezaten. Een diepgaander onderzoek dringt zich op om recente data van uiteenlopende kippenrassen, gaande van broilers tot legkippen, te verzamelen en te vergelijken. De laatste twee decennia werd vaker onderzoek gedaan omtrent de leeftijdsbepaling aan de hand van het skelet bij de kwartel. Deze vogel is een actueel belangrijke diersoort omdat het zowel een wild als een gedomesticeerd dier is en ook vaak gebruikt wordt als proefdier. Om die reden is het belangrijk van de kwartel een morfologische databank aan te leggen. Deze data kunnen dan steeds geraadpleegd worden tijdens onderzoek op deze vogelspecies (Pourlis en Antonopoulos, 2011). Tijdens het bestuderen van het artikel van Hogg (1980) doken vaak onduidelijkheden op. De auteur vermeldt immers zogenaamde single centres of ossification in sommige lange beenderen. Die term werd in deze literatuurstudie vertaald als enkelvoudige ossificatiecentra. De term zorgt echter voor heel wat verwarring: vermoed wordt dat de auteur bedoelt dat er in bepaalde beenderen vele verschillende kleine ossificatiecentra simultaan ontstaan die allen heel dicht bij elkaar liggen en dan versmelten om één enkel ossificatiecentrum te vormen. Hogg (1980) is de enige auteur die over verschillende ossificatiecentra spreekt en door het gebrek aan informatie en beeldmateriaal in het artikel, kan niet worden uitgemaakt wat er precies mee bedoeld wordt. De nomenclatuur betreffende de aviaire anatomie is vaak verwarrend. Veel verschillende namen worden gebruikt om éénzelfde structuur aan te duiden. De tarsometatarsus wordt vaak aangeduid als metatarsus, de tibiotarsus als tibia en de furcula als de clavicula. Dit lijkt een overgenomen nomenclatuur van de mammalia. Een standaardisatie van de nomenclatuur in de aviaire anatomie dringt zich daarom op. De nomenclatuur in deze literatuurstudie werd, om verwarring te vermijden, gebaseerd op de Nomina Anatomica Avium (Baumel et al., 1993). 17

Over het al of niet bestaan van secundaire ossificatiecentra in het vogelskelet wordt reeds lang gediscussieerd. Meer dan een eeuw geleden was Parsons (1905) reeds van mening dat de groeischijf tussen de tibiale diafyse en het zogenaamde distale ossificatiecentrum van de tibiotarsus geen groeischijf is maar een eenvoudige versmelting van de tarsus met de tibia. De meeste auteurs duiden dit distale botgedeelte echter aan als een secundair ossificatiecentrum, zonder hierbij een opmerking te maken. Bij het bestuderen van de literatuur was het opvallend dat er geen informatie beschikbaar was over de beenderen van de bekkengordel en de tenen van het pootskelet. De schedel en de wervels werden slechts in één artikel beschreven (Hogg, 1980). Aan de lange beenderen van het vogelskelet werd meer aandacht besteed, zowel op het vlak van de vleugel als op het vlak van de poot. De studies betreffende de vleugel zijn echter meer gericht op het skelet van de kwartel dan op het skelet van de kip. Omgekeerd is het pootskelet bij de kip beter bestudeerd dan bij de kwartel. Over de verbening van het sternum is eveneens zeer weinig gekend. De studie van Breugelmans et al. (2007) was zeer beperkt en de proefopzet zou dan ook moeten herhaald worden, met een grotere groep dieren als referentie. Daarom mag besloten worden dat er een groot tekort is aan kennis over de leeftijdsgebonden veranderingen in het vogelskelet en in het bijzonder over de kennis van de moderne kippenrassen. Aanvullend onderzoek hieromtrent heeft niet enkel een diergeneeskundige, maar ook een economisch belangrijke waarde.. 18

REFERENTIELIJST Baron J., Klein K. O., Yanovski J. A., Novosad J. A., Bacher J. D., Bolander M. E., Cutler G. B. (1994). Induction of growth plate cartilage ossification by basic fibroblast growth factor. The Endocrine Society 135, 2790-2793. Breugelmans S., Muylle S., Cornillie P., Saunders J., Simoens P. (2007). Age determination of poultry: a challenge for customs. Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift 76, 423-430. Baumel J. J., King A. S., Breazile J.E., Evans H. E., Vanden Berge J.C. (1993). Handbook of Avian Anatomy: Nomina Anatomica Avium, Second Edition. Nuttall Ornithological Club Publication. 23. Cambridge, Massachusetts. Church L. E., Johnson L. C. (1964). Growth of long bones in the chicken. Rates of growth in length and diameter of the humerus, tibia and metatarsus. American Journal of Anatomy 114 521-538. Doménech-Ratto G., Fernàndez-Villacañas Marín M., Ballester-Moreno A., Doménech-Asensi P. (1999). Development and segments of cartilage canals in the chick embryo. A light microscope study. European Journal of Anatomy 3, 121-126. Düzler A., Özgel Ö., Dursun N. (2006). Morphometric analysis of the sternum in avian species. Turkish Journal of Veterinary and Animal Science 30, 311-314. Farnum C.E., Wilsman N.J. (1993). Determination of proliferative characteristics of growth plate chondrocytes by labeling with bromodeoxyuridine. Calcified Tissue International 52, 110-119. Fell H. B. (1925). The histogenesis of cartilage and bone in the long bones of the embryonic fowl. The Journal of Morphology and Physiology 40, 417-459. Fujioka T. (1955). Time and order of appearance of ossification centers in the chicken skeleton. Acta Anatomica Nipponica 30, 140-150. Fürst A., Meier D., Michel S., Schmidlin A., Held L., Laib A. (2008). Effect of age on bone mineral density and micro architecture in the radius and tibia of horses: an Xtreme computed tomographic study. BMC Veterinary research 4:3. Hogg D. A. (1980). A re-investigation of the centres of ossification in the avian skeleton at and after haching. Journal of Anatomy 130, 725-743. King A.S., McLelland J. (1985). Form and function in birds. Academic Press London Volume 3. Kirkwood J.K., Duignan P.J., Kember N. F., Bennett M. P., Price D.J. (1989). The growth rate of the tarsometatarsus bone in birds. The Zoological Society of London 217, 403-416. Kirkwood J.K., Spratt D. M. J., Duignan P.J. (1989). Patterns of cell proliferation and growth rate in limb bones of the domestic fowl (Gallus domesticus). Research in Veterinary Science 47, 139-147. Lambrecht H. (2010). Leeftijdsbepaling bij reeën. Masterproef, Universiteit Gent, p. 9-11. 19

Landsdown A. B. G. (1968). The origin and development of the clavicle in the quail (Coturnix coturnix Japonica). Journal of Zoology 156, 307-312. Latimer H. B. (1927). Postnatal growth of the chicken skeleton. The American Journal of Anatomy 40, 1-57. Montes L., de Margerie E., Castanet J., de Ricqlès A., Cubo J. (2005). Relationship between bone growth rate and the thickness of calcified cartilage in the long bones of the galloanserae (Aves). Journal of Anatomy 206, 445-452. Morris P. (1972). A review of mammalian age determination methods. Mammal Review, Volume 2, p. 69 104. Nakane Y., Tsudzuki M. (1999). Development of the skeleton in Japanese quail embryos. Development, growth and differentiation 76, 201-241. Naldo J.L., Samour J. H., Bailey T. A. (1998). Radiographic monitoring of the ossification of the long bones in kori (Ardeotis kori) and white bellied (Eupodotis senegalensis) bustards. Research in Veterinary Science 65,161-163. Naldo J. L., Bailey T. A., Samour J. H. (2000). Radiographic analysis of the growth rate of long bones in bustards. Research in Veterinary Science 69, 233-240. Parsons F.G. (1905). On pressure epiphyses. Journal of Anatomy and Physiology 39 402-412. Pourlis A.F., Antonopoulos J. (2011). The ossification of the pectoral gridle en wing skeleton of the quail (Coturnix coturnix Japonica). Anatomia Histologia Embryologia, 40, 219-225. Pourlis A.F., Magras I. N., Petridis D. (1998). Ossification and growth rates of the limb long bones during the prehatching period in the quail (Coturnix coturnix Japonica). Anatomia Histologia Embryologia, 27, 61-63. Rinaldi L., Caronna E. W. (1971). L ossificazione embrionale del pollo (Gallus domesticus L.). Archivio Italiano di Anatomia e di Embriologia 76, 201-241. Rumpler Y. (1962). Apparition chronologique des points d ossification du squelette de l embryon de poule. Comptes Rendus de l Association des Anatomistes 48, 1175-1191. Russel A. P., Joffe D. J. (1985). The early development of the quail (Coturnix c. Japonica) furcula reconsidered. Journal of Zoology 206, 69-81. Williams B., Solomon S., Waddington D, Thorp B., Farquharson C. (2000). Skeletal development in the meat-type chicken. British Poultry Science 41, 141-149. Yang K.-T. A., Yang A. D. (2006). Evaluation of activity of epiphyseal plates in growing males and females. Calcified Tissue International 78, 348-356. 20

WETTEKSTEN (Besluiten waarvan de publicatie voorwaarde is voor de toepassing) VERORDENING (EG) nr. 2091/2005 VAN DE COMMISSIE van 15 december 2005 houdende bekendmaking, voor 2006, van de bij Verordening (EEG) nr. 3846/87 vastgestelde landbouwproductennomenclatuur voor de uitvoerrestituties DE COMMISSIE VAN DE EUROPESE GEMEENSCHAPPEN, Gelet op het Verdrag tot oprichting van de Europese Gemeenschap, Gelet op Verordening (EEG) nr. 1784/2003 van de Raad van 29 september 2003 houdende een gemeenschappelijke ordening der markten in de sector granen (1), alsook op de andere verordeningen houdende gemeenschappelijke marktordeningen voor graanproducten, Gelet op Verordening (EEG) nr. 3846/87 van de Commissie van 17 december 1987 tot vaststelling van de landbouwproductennomenclatuur voor de uitvoerrestituties (2), en met name op artikel 3, vierde alinea, Overwegende hetgeen volgt: (1) Het is dienstig de op 1 januari 2006 geldende volledige versie van de restitutienomenclatuur bekend te maken, zoals deze voortvloeit uit de bepalingen van de verordeningen betreffende de uitvoerregelingen voor landbouwproducten. (2) Er dient rekening te worden gehouden met de bij Verordening (EG) nr. 1719/2005 van de Commissie (3) aangebrachte en vanaf 2006 van toepassing zijnde wijzigingen in de gecombineerde nomenclatuur met betrekking tot kazen en de restitutienomenclatuur moet dienovereenkomstig worden aangepast, HEEFT DE VOLGENDE VERORDENING VASTGESTELD: Artikel 1 Verordening (EEG) nr. 3846/87 wordt als volgt gewijzigd: 1) Bijlage I wordt vervangen door de tekst in bijlage I bij deze verordening. 2) Bijlage II wordt vervangen door bijlage II bij deze verordening. Artikel 2 Deze verordening treedt in werking op 1 januari 2006. Deze verordening is verbindend in al haar onderdelen en is rechtstreeks toepasselijk in elke lidstaat. Gedaan te Brussel, 15 december 2005. Voor de Commissie Mariann FISCHER BOEL Lid van de Commissie (1) PB L 270 van 21.10.2003, blz. 78. Verordening gewijzigd bij Verordening (EG) nr. 1154/2005 van de Commissie (PB L 187 van 19.7.2005, blz. 11). (2) PB L 366 van 24.12.1987, blz. 1. Verordening laatstelijk gewijzigd bij Verordening (EG) nr. 558/2005 (PB L 94 van 13.4.2005, blz. 22). (3) PB L 286 van 28.10.2005, blz. 1. 24.12.2005 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 343/1 BIJLAGE 1 LANDBOUWPRODUCTENNOMENCLATUUR VOOR DE UITVOERRESTITUTIES INHOUD Sector Bladzijde 1. Granen, bepaalde soorten van meel, gries en griesmeel van tarwe of van rogge 4 2. Rijst en breukrijst 6 3. Op basis van granen en rijst verwerkte producten 8 4. Mengvoeders op basis van granen 13 5. Rundvlees 14 6. Varkensvlees 18 7. Pluimveevlees 22 8. Eieren 24 9. Melk en zuivelproducten 25 10. Groenten en fruit 39 11. Op basis van groenten en fruit verwerkte producten 41 12. Olijfolie 43 13. Witte en ruwe suiker in onveranderde vorm 44 14. Stropen en bepaalde andere producten van de suikersector 45 15. Wijn 46 7. Pluimveevlees GN-code Omschrijving Productcode ex 0105 Levend pluimvee (hanen, kippen, eenden, ganzen, kalkoenen en parelhoenders): met een gewicht van niet meer dan 185 g: 0105 11 hanen en kippen: vrouwelijke selectie- en vermeerderingskuikens: 0105 11 11 legrassen 0105 11 11 9000 0105 11 19 andere 0105 11 19 9000 andere: 0105 11 91 legrassen 0105 11 91 9000 0105 11 99 andere 0105 11 99 9000 0105 12 00 kalkoenen: 0105 12 00 9000 ex 0105 19 andere: 0105 19 20 ganzen 0105 19 20 9000 ex 0207 Vlees en eetbare slachtafvallen van pluimvee (bedoeld bij post 0105), vers, gekoeld of bevroren: van hanen of van kippen: ex 0207 12 niet in stukken gesneden, bevroren: ex 0207 12 10 geplukt, schoongemaakt, zonder kop en zonder poten, doch met hals, met hart, met lever en met spiermaag (zogenaamde kippen 70 %): hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: andere 0207 12 10 9900 ex 0207 12 90 geplukt, schoongemaakt, zonder kop, zonder hals, zonder poten, zonder hart, zonder lever en zonder spiermaag (zogenaamde kippen 65 %), of in andere staat aangeboden: kippen 65 % : hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: 21

andere 0207 12 90 9190 hanen en kippen, geplukt, schoongemaakt, zonder kop en zonder poten, doch met hals, hart, lever en spiermaag in onregelmatige samenstelling: hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: andere 0207 12 90 9990 ex 0207 14 delen en slachtafvallen van pluimvee, bevroren: delen: met been: ex 0207 14 20 helften en kwarten: van hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: andere 0207 14 20 9900 L 343/22 NL Publicatieblad van de Europese Unie 24.12.2005 GN-code Omschrijving Productcode ex 0207 14 60 dijen en delen van dijen: van hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: andere 0207 14 60 9900 ex 0207 14 70 andere: helften of kwarten, zonder staarten: van hanen en kippen, waarbij de punt van het borstbeen, het dijbeen en het scheenbeen volledig zijn verbeend: andere 0207 14 70 9190 delen omvattende een hele dij of een stuk dij en een rugdeel, die niet meer bedragen dan 25 % van het gewicht van het hele deel: van hanen of kippen, waarbij het dijbeen volledig is verbeend: andere 0207 14 70 9290 van kalkoenen: 0207 25 niet in stukken gesneden, bevroren: 0207 25 10 geplukt, schoongemaakt, zonder kop en zonder poten, doch met hals, met hart, met lever en met spiermaag (zogenaamde kalkoenen 80 %) 0207 25 10 9000 0207 25 90 geplukt, schoongemaakt, zonder kop, zonder hals, zonder poten, zonder hart, zonder lever en zonder spiermaag (zogenaamde kalkoenen 73 %), of in andere staat aangeboden 0207 25 90 9000 ex 0207 27 delen en slachtafvallen van pluimvee, bevroren: delen: ex 0207 27 10 zonder been: gehomogeniseerd vlees, separatorvlees daaronder begrepen: andere: andere dan staarten 0207 27 10 9990 met been: dijen en delen van dijen: 0207 27 60 onderdijen en delen van onderdijen 0207 27 60 9000 0207 27 70 andere 0207 27 70 9000 24.12.2005 NL Publicatieblad van de Europese Unie L 343/23 8. Eieren GN-code Omschrijving Productcode ex 0407 00 Vogeleieren in de schaal, vers, verduurzaamd of gekookt: van pluimvee: broedeieren (1): 0407 00 11 van kalkoenen of ganzen 0407 00 11 9000 0407 00 19 andere 0407 00 19 9000 0407 00 30 andere 0407 00 30 9000 0408 Vogeleieren uit de schaal en eigeel, vers, gedroogd, gestoomd of in water gekookt, in een bepaalde vorm gebracht, bevroren of op andere wijze verduurzaamd, ook indien met toegevoegde suiker of andere zoetstoffen: eigeel: ex 0408 11 gedroogd: ex 0408 11 80 ander: geschikt voor menselijke consumptie 0408 11 80 9100 ex 0408 19 ander: ander: ex 0408 19 81 vloeibaar: geschikt voor menselijke consumptie 0408 19 81 9100 ex 0408 19 89 ander, inclusief bevroren: geschikt voor menselijke consumptie 0408 19 89 9100 ander: ex 0408 91 gedroogd: ex 0408 91 80 andere: geschikt voor menselijke consumptie 0408 91 80 9100 ex 0408 99 andere: ex 0408 99 80 andere: geschikt voor menselijke consumptie 0408 99 80 9100 (1) Onder deze onderverdeling vallen alleen eieren van pluimvee die voldoen aan de voorwaarden, vastgesteld door de bevoegde autoriteiten van de Europese Gemeenschap en waarop het registratienummer van het producerende bedrijf en/of andere gegevens zoals bedoeld in artikel 5, lid 3, van Verordening (EEG) nr. 2782/75 van de Raad (PB L 282 22