De gevoelstemperatuur van de malariamug

Transcriptie

1 72 entomologische erichten (2) 25 De gevoelstempertuur vn de mlrimug TREFWOORDEN Anopheles-muggen, klimtverndering, lichmstempertuur, ontwikkeling, Plsmodium-prsieten Entomologische Berichten (2): Krijn P. Pijmns Mlrimuggen zijn koudloedige (ectothermische) orgnismen. Drom zijn processen zols de groei vn zowel de mug ls de mlriprsiet in de mug voor een groot deel fhnkelijk vn de tempertuur vn de directe omgeving. In mlririsicomodellen geruiken we nog vk de gemiddelde (vk mndelijkse) tempertuur. Mr de tempertuur in het veld kn nzienlijk schommelen. Verschillen tussen de dgelijkse minimum- en mximumtempertuur vn 2-6 C zijn vrij norml in Afrik. Wnneer de tempertuur schommelt rond een lge gemiddelde tempertuur kunnen processen zols ontwikkeling versnellen, terwijl ntuurlijke tempertuurschommelingen rond een hoge gemiddelde tempertuur juist de ontwikkeling vertrgen. Dit etekent dt we momenteel het risico op mlri onderschtten in koele geieden, mr overschtten in wrme geieden. Mlri en klimt Nr schtting overlijden jrlijks meer dn een hlf miljoen mensen n mlri, voorl in Afrik ten zuiden vn de Shr (WHO 22). Er zijn vijf soorten mlriprsieten vn het genus Plsmodium die mensen kunnen infecteren, wrvn P. flciprum nd P. vivx de meest ekende zijn. De ziekte wordt vn mens nr mens verspreid door muggen vn het genus Anopheles (figuur ). Er zijn 3 tot 4 Anopheles-soorten die de ziekte kunnen overrengen. In Afrik geeurt dt met nme door An. gmie s.s. Giles, An. riensis Ptton nd An. funestus Giles. Hoe efficiënt deze muggen zijn in het overdrgen vn een ziekte kn gescht worden met ehulp vn de volgende formule: C=m 2 cp n /-lnp (McDonld 957). Om deze zogenmde vectoriële cpciteit (C) te erekenen is een schtting vn de volgende prmeters nodig: het ntl muggen per mens (m), hoe vk muggen een loedmltijd nuttigen (, de tijd wrin een loedmltijd verteerd wordt, de eitjes zich ontwikkelen en fgezet worden, tot een nieuwe loedmltijd opgenomen wordt), de kns dt mlriprsieten de mug infecteren, en de kns dt deze mug vervolgens weer een persoon infecteert (c), hoe lng muggen leven (p) en hoe lng de prsiet doet over hr ontwikkeling in de mug (n). Een etrouwre schtting vn de vectoriële cpciteit is vn groot elng om mlri goed te kunnen estrijden (The mlera Consulttive Group on Modeling 2), mr ook om een goed inzicht te krijgen in hoevere het mlririsico gt vernderen ls gevolg vn klimtverndering (Prhm & Michel 2). Omdt muggen nmelijk kleine koudloedige (ectothermische) insecten zijn, heeft tempertuur een grote invloed op lle prmeters in de ovengenoemde vectoriële cpciteitfunktie (Mordeci et l. 23). Mr het vernd tussen de relevnte processen, zols ijvooreeld de ontwikkelingssnelheid vn muggen en prsieten en de tijd tussen twee muggeneten enerzijds en tempertuur nderzijds is niet lineir (Mordeci et l. 23). Figuur 2 lt een typisch vooreeld zien vn een zogenmde thermische presttiecurve, wrij de presttie (ijvooreeld groei of ontwikkeling) toeneemt vn een kritische minimumtempertuur (KT min ) tot een optimle tempertuur (T opt ), en drn weer scherp fneemt tot een kritische mximumtempertuur (KT mx ) is ereikt. Jensen s ongelijkheid en het Kufmnn effect Omdt tempertuur een elngrijke rol speelt in mlri, zijn veel modellen die het risico op mlri uitrekenen geseerd op ctuele tempertuurdt. Hierij wordt vk geruik gemkt vn de gemiddelde mndelijkse tempertuur (zie ijvooreeld Crig et l. 999, Guerr et l. 28). In werkelijkheid vrieert de tempertuur echter vn uur tot uur, en het dgelijkse tempertuurereik (DTB, het verschil tussen de minimum en mximum tempertuur) kn mkkelijk 2 tot 6 C edrgen in Afrik ten zuiden vn de Shr (Geerts 23, Pijmns et l. 2), wr meer dn 9% vn lle mlrislchtoffers vllen. De grote vrg is of deze tempertuurschommelingen een effect heen op de verschillende prmeters in de vectoriële cpciteitfunctie, en dus het geschtte risico op mlri vernderen. Om inzicht te krijgen in dit effect moeten we terug nr 96, toen Jensen zijn eroemde inequlity theory eschreef (Jensen 96). Een soortgelijke theorie, het Kufmnn effect, werd in 932 gepluliceed voor insecten (Kufmnn 932). Beide uteurs voorspellen dt wnneer je thermische presttiecurves (zols in figuur 2) comineert met tempertuurschommelingen, je een ndere uitkomst krijgt dn wnneer je lleen zou kijken nr ijvooreeld ontwikkeling onder constnte temperturen (zols nog steeds geruikelijk is in vele lortori). Tempertuurschommelingen rond een lge gemiddelde tempertuur kunnen processen zols ontwikkeling versnellen (figuur 3). Overdg stijgt de tempertuur, wt de ontwikkelingssnelheid verhoogd. Dus overdg kn een koudloedig orgnisme ruim compenseren voor de trge (of geen) groei in de nchts. Schommelingen rond een hoge gemiddelde tempertuur vertrgen de ontwikkeling juist, omdt voor het grootste deel vn de dg de tempertuur lger of hoger is dn de optimle tempertuur

2 entomologische erichten (2) T opt. Een mlrimug (Anopheles stephensi Liston) rust op een thermometer. Foto: K.P. Pijmns. A mlri mosquito (Anopheles stephensi Liston) resting on thermometer. Reltive presttie KT min Tempertuur 2. Vooreeld vn een thermische presttie curve. 2. Exmple of therml performnce curve. KT mx DTB DTB Reltive presttie Tempertuur Reltive presttie Tempertuur 3. De reltie tussen het dgelijks tempertuurereik (DTB) en thermische presttie. 3. Reltionship etween dily temperture rech (DTB) nd therml performnce. (figuur 3). Drom zl de mximle ontwikkelingssnelheid die mogelijk is onder constnte en optimle condities in het lortorium niet meetr zijn in het veld. Deze effecten zijn eschreven voor veel soorten insecten ehorende tot ordes ls Hemipter, Lepidopter en Dipter (Liu et l. 995, Esty et l. 24). Tempertuurschommelingen en infectieziekten Dt ook muggen en prsieten op ovenstnde mnier regeren op dgelijkse tempertuurschommelingen is inmiddels experimenteel vstgesteld (Pijmns et l. 2, 23). Ter illustrtie, ls we in detil kijken nr de groei vn mlriprsieten in de mug (ntllen sporozoïten per oocyst, figuur 4), zien we dt dgelijkse tempertuurschommelingen rond een

3 74 entomologische erichten (2) Levenscyclus vn de mlriprsiet. () Sporozoïten gn vi de loedsomloop nr de lever; (2) dr infecteren ze levercellen, wrn ze vermenigvuldigen in merozoïten, die vervolgens weer in de loedsomloop komen. Deze merozoïten infecteren rode loedcellen, wr ze vernderen in òf (3) de ringvormen, trophozoïten en schizonten, welke meer merozoïten produceren, òf (4) de sexuele vormen, die kunnen worden opgenomen door een mug. (5) De prsieten vermenigvuldigen zich vervolgens in de mg vn de mug, wrn ookineten door de mg vn de mug dringen en (6) oocysten vormen. In deze oocyste ontwikkelen zich duizenden sporozoïten, die nr de speekselklieren migreren ls de oocyste knpt. Deze sporozoïten kunnen vervolgens weer een mens infecteren. Bron: Ntionl Institute of Allergy nd Infectious Diseses (NIAID) 4. Life-cycle of the mlri prsite. () Sporozoites enter the loodstrem, nd migrte to the liver; (2) there they infect liver cells, where they multiply into merozoites, nd return to the loodstrem. These merozoites infect red lood cells, where they develop into (3) ring forms, trophozoites nd schizonts tht in turn produce further merozoites, or (4) sexul forms which re tken up y mosquito. (5) The prsites mte in the mosquito midgut, fter which ookinetes penetrte the midgut nd form (6) oocysts. In the oocyst, thousnds of sporozoites develop, which migrte to the slivry glnds fter the oocyst ursts. These sporozoites cn infect nother humn. Source: Ntionl Institute of Allergy nd Infectious Diseses (NIAID) lge gemiddelde tempertuur de groei vn mlriprsieten versnellen, vergeleken met de groei vn prsieten die ij dezelfde (mr constnte) gemiddelde tempertuur gehouden worden (figuur 5). Schommelingen rond een hogere gemiddelde tempertuur vertrgen de groei juist (figuur 5). Vergelijkre effecten zijn ook vstgesteld voor Aedes egypti (Linneus), een soort die virusziekten zols knokkelkoorts en chikunguny kn overdrgen (Lmrechts et l. 2, Crrington et l. 23). Dit etekent dt we momenteel het risico op een ziekte kunnen onderschtten in koudere streken (processen gn in werkelijkheid sneller), mr kunnen overschtten in wrme streken (processen worden dr juist fgeremd), omdt de huidige modellen geen rekening houden met tempertuurschommelingen. Figuur 5 lt nog een nder fenomeen zien dt we gemkkelijk kunnen missen wnneer experimenten uitgevoerd worden onder constnte temperturen. Dgelijkse schommelingen in tempertuur kunnen ook de grenzen vn het huidige verspreidingsgeied vn mlri vernderen. Schommelingen rond een lge gemiddelde tempertuur leiden niet lleen tot een snellere ontwikkeling vn de prsieten, mr lleen onder deze omstndigheden rsten de oocysten (figuur 5), wrn de sporozoïten nr de speekselklieren vn de mug kunnen migreren. Dit is vn essentieel elng omdt lleen deze muggen nieuwe personen kunnen infecteren ij een volgende eet. Onder wrmere omstndigheden zien we het tegenovergestelde. Bij een constnte tempertuur rsten de oocysten, mr wnneer de tempertuur schommelde ws geen enkele mug uiteindelijk een gevr voor onze gezondheid (figuur 5). Meer recent werk lt zien dt deze tempertuurschommelingen ook nog eens de kritische minimumtempertuur, de optimle tempertuur en de kritische mximumtempertuur kunnen verlgen (Pijmns et l. 23, Esty et l. 24), wt de zken extr gecompliceerd mkt. Ter illustrtie: muggenlrven gn dood ij een constnt loodstelling n 36 C, de KT mx. Momenteel nemen we n dt lrven die in een wterpls met een gemiddelde tempertuur vn 33 C leven veilig zijn en zich snel ontwikkelen. Mr ls de DTB in diezelfde pls 2 C is, worden de lrven iedere dg voor korte tijd lootgesteld n temperturen oven de KT mx, wt ze uiteindelijk niet overleven (Pijmns et l. 23). Oftewel, ntuurlijke tempertuurschommeling vernderen de gevoeligheid vn een system. Er wordt momenteel volop onderzoek gedn nr hoe voorspelr deze ptronen zijn. Een extr moeilijkheid is dt eplde processen die insecten eschermen tegen extreme temperturen kunnen zorgen voor extr versnellingen of juist vertrgingen in thermische prestties (Worner 992). Vooreelden hiervn zijn het rpid cold-hrdening -proces ij lge temperturen, en de nmk en frk vn hitteschokeiwitten ij hoge temperturen. De gevolgen vn een wrmer klimt Het Intergovernmentl Pnel on Climte Chnge (IPCC) voorspelt dt in Afrik de gemiddelde jrlijkse tempertuur met zo n C zl stijgen over de komende decenni (Christensen et l. 27). Alhoewel wetenschppers het niet heleml met elkr eens zijn, horen we vk dt een wrmer klimt gt zorgen voor meer mlri, omdt wrmere omstndigheden nou eenml gunstig zijn voor de ontwikkeling vn mug en prsiet. Er wordt dn echter geen rekening gehouden met dgelijkse tempertuurschommelingen. Zols ik hieroven geschetst he, is het hoogstwrschijnlijk dt grote schommelingen rond een hoge gemiddelde tempertuur (>25 C) de kns op mlri zullen gn verkleinen (Mordeci et l. 23). Angezien het dgelijks tempertuurereik niet veel zl vernderen in de toekomst en zowel licht kn toenemen of fnemen,

4 entomologische erichten (2) ºC 26ºC Dgen n infectie Dgen n infectie 5. () Het ntl sporozoïten per oocyst en () het ntl muggen met gedissemineerde sporozoïten over tijd (goudkleurig: fluctuerende tempertuur [±6 C rond gemiddelde tempertuur], rood: constnte tempertuur). 5. () Numer of sporozoites per oocyst nd () the numer of mosquitoes with disseminted sporozoites over time (gold-coloured: fluctuting temperture [±6 C round the men temperture], red: constnt temperture). fhnkelijk vn de loctie (King uyu et l. 2), is het niet wrschijnlijk dt in wrme geieden met veel mlri het mlririsico utomtisch zl toenemen. Er is echter nog een ntl elngrijke zken die de we moeten onderzoeken. Hels heen we zeer weinig experimentele dt. Zo wordt een thermische presttiecurve, die vk geseerd is op slechts één eplde soort mlrimug, geruikt voor lle mlrimuggen die er op de wereld zijn. Afgezien vn deze interspecifieke verschillen zullen er ook intrspecifieke verschillen zijn. Populties pssen zich nou eenml n n lokle omstndigheden (Angillett Jr et l. 22), wt weer een effect kn heen op hun cpciteit om te regeren op vernderingen in klimt (Sternerg & Thoms 24). Dr komt nog ij dt we eigenlijk geen idee heen vn welke temperturen muggen en prsieten nu echt ervren in het veld (Ctor et l. 23), hoe het microklimt in de toekomst gt vernderen (Pijmns et l. 24), plus het feit dt muggen nr lle wrschijnlijkheid thermoreguleren (Blnford et l. 29), omdt ze in een tempertuurgrdiënt temperturen rond de 24-3 C prefereren, en ook ctief hoge temperturen vermijden (Kiry & Lindsy 24). Voorts kn een infectie met mlriprsieten dit gedrg (Filho & Schll 995), mr ook ndere processen zols levensduur (Dwes et l. 29) en gstheerkeuze (Koell et l. 998) eïnvloeden. Ondnks dt we dus nog veel informtie nodig heen, geeft recent onderzoek ons l een veel eter inzicht in het effect vn tempertuur op mlririsico. Lngzm egint het esef te komen dt we niet meer kunnen werken met gemiddelde temperturen, mr dt we moeten kijken nr wt de mug echt ervrt in het veld. Litertuur Angillett Jr MJ, Niewirowski PH & Nvs CA 22. The evolution of therml physiology in ectotherms. Journl of Therml Biology 27: Blnford S, Red A & Thoms M 29. Therml ehviour of Anopheles stephensi in response to infection with mlri nd fungl entomopthogens. Mlri Journl 8: 72. Crrington LB, Armijos MV, Lmrechts L, Brker CM & Scott TW 23. Effects of fluctuting dily tempertures t criticl therml extremes on Aedes egypti lifehistory trits. PLoS ONE 8: e Ctor L, Thoms S, Pijmns K, Rvishnkrn S, Justin J, Mthi M, Red A, Thoms M & Epen A 23. Chrcterizing microclimte in urn trnsmission settings: cse study from Chenni, Indi. Mlri Journl 2: 84. Crig MH, Snow RW & Le Sueur D 999. A climte-sed distriution model of mlri trnsmission in su-shrn Afric. Prsitology Tody 5: 5-. Christensen JH, Hewitson B, Busuioc A, Chen A, Go X, Held I, Jones R, Kolli RK, Kwon W-T, Lprise R, Rued VM, Merns L, Menéndez CG, Räisänen J, Rinke A, Srr A & Whetton P 27. Regionl climte projections. In: Climte chnge 27: the physicl science sis, contriution of working group I to the fourth ssessment report of the Intergovernmentl Pnel on Climte Chnge (Solomon S, et l. eds): Cmridge University Press. Dwes E, Churcher T, Zhung S, Sinden R & Bsnez M-G 29. Anopheles mortlity is oth ge- nd Plsmodium-density dependent: implictions for mlri trnsmission. Mlri Journl 8: 228. Esty SA, Lim M & Bozinovic F 24. The role of temperture vriility on insect performnce nd popultion dynmics in wrming world. Oikos 23: 3-4. Filho RF & Schll JJ 995. Therml ecology of mlril prsite nd its insect vector: Consequences for the prsite s trnsmission success. Journl of Animl Ecology 64: Geerts B 23. Empiricl estimtion of the monthly-men dily temperture rnge. Theoreticl nd Applied Climtology 74:

5 76 entomologische erichten (2) 25 Guerr CA, Gikndi PW, Ttem AJ, Noor AM, Smith DL, Hy SI & Snow RW 28. The limits nd intensity of Plsmodium flciprum trnsmission: Implictions for mlri control nd elimintion worldwide. Plos Medicine 5: 3-3. Jensen J 96. Sur les fonctions convexes et les inéglités entre les vleurs moyennes. Act Mthemtic 3: -93. Kufmnn O 932. Einige Bemerkungen üer den Einfluss von Temperturschwnkungen uf die Entwicklungsduer und Streuung ei Insekten und seine grphische Drstellung durch Kettenlinie und Hyperel. Zeitschrift für Morphologie und Ökologie der Tiere 25: King uyu SM, Ogllo LA & Anym EK 2. Recent trends of minimum nd mximum surfce tempertures over estern Afric. Journl of Climte 3: Kiry MJ & Lindsy SW 24. Responses of dult mosquitoes of two siling species, Anopheles riensis nd A. gmie s.s. (Dipter: Culicide), to high tempertures. Bulletin of Entomologicl Reserch 94: Koell JC, Sørensen FL & Anderson RA 998. The mlri prsite, Plsmodium flciprum, increses the frequency of multiple feeding of its mosquito vector, Anopheles gmie. Proceedings of the Royl Society of London. Series B: Biologicl Sciences 265: Lmrechts L, Pijmns KP, Fnsiri T, Crrington LB, Krmer LD, Thoms MB & Scott TW 2. Impct of dily temperture fluctutions on dengue virus trnsmission y Aedes egypti. Proceedings of the Ntionl Acdemy of Sciences 8: Liu SS, Zhng GM & Zhu J 995. Influence of temperture vritions on rte of development in insects: nlysis of cse studies from entomologicl literture. Annls of the Entomologicl Society of Americ 88: 7-9. McDonld G 957. The epidemiology nd control of mlri. Oxford University Press. Mordeci EA, Pijmns KP, Johnson LR, Blzer C, Ben-Horin T, de Moor E, McNlly A, Pwr S, Ryn SJ, Smith TC & Lfferty KD 23. Optiml temperture for mlri trnsmission is drmticlly lower thn previously predicted. Ecology Letters 6: Pijmns K, Blnford J, Crne R, Mnn M, Ning L, Schreier K & Thoms M 24. Downscling revels diverse effects of nthropogenic climte wrming on the potentil for locl environments to support mlri trnsmission. Climtic Chnge 25: Pijmns KP, Blnford S, Bell AS, Blnford JI, Red AF & Thoms MB 2. Influence of climte on mlri trnsmission depends on dily temperture vrition. Proceedings of the Ntionl Acdemy of Sciences 7: Pijmns KP, Heinig RL, Selig RA, Blnford JI, Blnford S, Murdock CC & Thoms MB 23. Temperture vrition mkes ectotherms more sensitive to climte chnge. Glol Chnge Biology 9: Prhm PE & Michel E 2. Modeling the effects of wether nd climte chnge on mlri trnsmission. Environmentl Helth Perspectives 8: Sternerg ED & Thoms MB 24. Locl dpttion to temperture nd the implictions for vector-orne diseses. Trends in Prsitology 3: The mlera Consulttive Group on Modeling 2. A reserch gend for mlri erdiction: modeling. Plos Medicine 8: e43. WHO 22. World Mlri Report 22. World Helth Orgniztion. Worner SP 992. Performnce of phenologicl models under vrile temperture regimes: consequences of the Kufmnn or rte summtion effect. Environmentl Entomology 2: Geccepteerd: 5 feruri 25 Summry The experienced temperture of the mlri mosquito Mlri mosquitoes re cold-looded (ectothermic) species. This mens tht environmentl temperture hs lrge impct on processes such s development of mosquitoes nd mlri prsites within mosquitoes. Risk models of mlri often use verge temperture, usully monthly verges. However, in the field, temperture cn fluctute considerly. Differences etween the dily minimum nd mximum temperture of etween 2-6 C re not uncommon in Afric. Fluctutions round low verge temperture cn ccelerte processes such s development, while nturl fluctutions round high verge temperture decrese the rte of development. This mens tht risk of mlri is currently underestimted in colder zones, ut risks re overestimted in wrmer res. Krijn P. Pijmns Brcelon Institute for Glol Helth (ISGlol) Rossello Brcelon Spnje krijn@pijmns.nl