The adaptive value of migrations for the bivalve Macoma balthica Hiddink, Johan Gerrit

Transcriptie

1 The adaptive value of migrations for the bivalve Macoma balthica Hiddink, Johan Gerrit IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from it. Please check the document version below. Document Version Publisher's PDF, also known as Version of record Publication date: 2002 Link to publication in University of Groningen/UMCG research database Citation for published version (APA): Hiddink, J. G. (2002). The adaptive value of migrations for the bivalve Macoma balthica Groningen: s.n. Copyright Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons). Take-down policy If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim. Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum. Download date:

2 SAMENVATTING Migraties en kinderkamergebruik van het nonnetje (Macoma balthica L.) Dit proefschrift gaat over de migraties van het nonnetje (Macoma balthica), een tweekleppig schelpdier dat leeft op wadplaten en in kustzeëen. Normaal leeft Macoma ingegraven in het sediment, maar hij kan over grote afstanden (kilometers) migreren door gebruik te maken van een byssusdraad. Dit is een dunne slijmdraad die tientallen centimeters lang kan zijn. Deze draad verhoogt de weerstand in de stroming en zorgt er zo voor dat een Macoma over grote afstanden meegevoerd kan worden door de stroming. In de Waddenzee leven jonge nonnetjes voornamelijk op het hoge, slikkige wad dat gedurende een getijdencyclus maar kort onder water staat Volwassen dieren leven meer verspreid over het wad en de kustzone van de Noordzee. Omdat de locaties waar de jonge en volwassen dieren leven ruimtelijk van elkaar gescheiden zijn, moet het nonnetje migreren. De larven, die in het water zweven, vestigen zich op het lage wad. Tijdens de voorjaarsmigratie, in mei en juni, migreren de jonge nonnetjes van minder dan één mm schelplengte naar het hoge wad. Ze gebruiken dit hoge wad als kinderkamer en groeien hier uit tot ongeveer vijf mm grote nonnetjes. Hier blijven ze tot de winter. Tijdens de wintermigratie, van december tot maart, migreren deze nonnetjes naar het lage wad, de geulen en naar de kustzone van de Noordzee. Migraties kosten tijd en energie en kunnen gevaarlijk zijn. Kwaliteitsverschillen tussen locaties, zoals verschillen in voedselaanbod of predatiedruk, kunnen voor dieren een goede reden zijn om toch te migreren. Een dier moet de voordelen van een migratie afwegen tegen de nadelen, om te kunnen bepalen of een migratie zijn fitness (relatieve bijdrage aan volgende generaties) verhoogt. De kwaliteit van een locatie voor een dier is onder andere afhankelijk van het ontwikkelingsstadium van het dier zelf. Jonge

3 166 Samenvatting dieren stellen vaak andere eisen aan hun leefomgeving dan volwassen dieren, bijvoorbeeld omdat jongen kleiner en kwetsbaarder zijn of ander voedsel nodig hebben. Door de ontwikkeling van een dier in de tijd, zoals groei, kan het voordelig zijn om gedurende een bepaalde ontwikkelingsfase te migreren naar nieuwe locaties, die beter geschikt zijn voor het ontwikkelingsstadium waarin een dier zich dan bevindt. Het doel van het onderzoek in dit proefschrift was om te bepalen waarom het nonnetje migreert in de Waddenzee. De centrale vraag was of deze migraties de fitness van het nonnetje verhogen. Om deze vraag te kunnen beantwoorden heb ik geprobeerd te bepalen wat de kosten en baten van de migratie voor het nonnetje zijn. De kosten van de migratie zijn gezocht in verhoogde sterfte tijdens de migratie. De baten zijn gezocht in verschillen in groei en predatiedruk tussen het lage en hoge wad. Deze onderwerpen zijn onderzocht door bemonsteringen en experimenten op het wad en in het laboratorium uit te voeren. Uiteindelijk zijn alle gegevens over de voor- en nadelen van migraties tegen elkaar afgewogen in een model om te bepalen of migraties de fitness van Macoma verhogen. In de volgende alinea s worden de resultaten van de verschillende onderzoeken besproken. Allereerst beschrijf ik de resultaten van een onderzoek waarin ik de kosten van migratie voor het nonnetje onderzocht heb. De kosten van migratie heb ik gezocht in verhoogde sterfte tijdens de migratie. Migratie zou gevaarlijk kunnen zijn voor Macoma, bijvoorbeeld omdat ze een groter risico lopen om opgegeten te worden door vissen wanneer ze door de waterkolom migreren dan wanneer ze ingegraven leven. Verder kunnen ze op slechte plekken, zoals snelstromende geulen of kwelders, terechtkomen. Om te bepalen of migraties inderdaad gevaarlijk zijn, werd op het wad onderzocht of er gedurende de migratieperioden een hogere sterfte onder de Macoma-populatie is dan buiten deze perioden. Hiervoor werd de dichtheid van de 1998-jaarklasse (de nonnetjes die in 1998 geboren zijn) regelmatig bemonsterd tussen mei 1998 en augustus 2000, op 57 punten op het Groninger wad. Aanvullende gegevens werden verzameld door te monsteren in een grote geul bij het onderzoeksgebied (Lauwers) en door Macoma-dichtheden uit het stroomgebied van de Lauwers en de aangrenzende Noordzee te verzamelen uit de literatuur en gegevensbestanden van anderen. Er bleek inderdaad een veel groter aantal nonnetjes van de 1998-jaarklasse van het wad te verdwijnen tijdens de voorjaars- en de wintermigratie dan buiten deze perioden. Een klein deel van deze dieren migreerde naar de Noordzee en geulen, maar vergeleken met de dichtheden op het wad en de aantallen verdwenen dieren, waren deze aantallen laag. De rest van de verdwenen dieren is waarschijnlijk opgegeten door predatoren tijdens de migratie of op ongeschikte plekken terechtgekomen en doodgegaan. Ik heb onderzocht of deze hoge sterfte gedurende de migratieperioden is te verklaren door predatie (het vangen en opeten van prooi) door vis en krabben op migrerende Macoma. In een rond aquarium met stroming kwamen de nonnetjes uit het zand en gingen migreren, zonder stroming bleven de nonnetjes ingegraven in het zand. Deze

4 Samenvatting opstelling werd gebruikt om predatie-experimenten te doen met en zonder stroming, in licht en donker. In licht aten vissen en strandkrabben meer migrerende dan ingegraven nonnetjes, in donker was er geen verschil. Vanwege dit verschil tussen licht en donker, viel te verwachten dat er s nachts meer nonnetjes migreren dan overdag, omdat overdag de vissen veel nonnetjes eten of omdat de nonnetjes de vissen ontwijken door s nachts te migreren. Op het wad bleken nonnetjes inderdaad vooral s nachts en bij lage temperaturen te migreren. Bovendien werden er geen nonnetjes gevonden in de magen van vrijzwemmende vissen die overdag gevangen werden. Samenvattend kan een hogere predatiedruk van vissen en krabben op migrerende dan op ingegraven nonnetjes het mechanisme zijn dat het grote aantal verdwijnende nonnetjes gedurende migratieperioden verklaard. 167 De volgende alinea s gaan over de mogelijke voordelen van migratie. Ik heb hierbij gekeken naar verschillen in predatiedruk in de kinderkamers en op de verblijfplaatsen van de volwassen dieren, in tegenstelling tot het voorgaande stuk dat ging over predatie tijdens migraties. De tijd die predatoren (roofdieren) op het wad kunnen besteden aan voedsel zoeken wordt beperkt door het tij. Vogels kunnen alleen voedsel zoeken op drooggevallen platen, daarom is de predatiedruk van vogels op het lang droogvallende hoge wad waarschijnlijk hoger dan op het lage wad. Uit de literatuur is bekend dat vogels bij voorkeur grote nonnetjes eten. Krabben en garnalen zijn alleen actief zijn op het wad bij hoogwater. Garnalen (Crangon crangon) bleken groter en talrijker te zijn op het lage dan op het hoge wad. Krabben (Carcinus maenas) waren talrijker op het hoge wad, maar gemiddeld groter op het lage wad. Uit selectieexperimenten in het laboratorium en maaginhoudanalyses bleek dat krabben, garnalen en kleine vis (samen het zogenaamde epibenthos, dieren die op de bodem leven) alleen kleine nonnetjes (<5 mm) eten. Op grond van deze waarnemingen verwachtte ik dat de predatiedruk op kleine nonnetjes hoger is op het lage wad, terwijl de predatiedruk op de grote nonnetjes hoger zou zijn op het hoge wad. Hierdoor zou een migratie naar en van het hoge wad voordelig kunnen zijn voor de nonnetjes. Deze hypothese werd getest in een experiment waar selectief twee groepen predatoren (vogels enerzijds en krabben, garnalen en vissen anderzijds) buitengesloten werden met kooien, hoog en laag op het wad. De dichtheden van nonnetjes in deze kooien werd na enkele maanden vergeleken met niet-gemanipuleerde controlegebieden, waar de predatoren normaal toegang hadden. Predatie door vogels bleek zowel laag als hoog op wad geen significant effect te hebben op de dichtheden van jonge en volwassen nonnetjes. De dichtheden van jonge nonnetjes in kooien waar krabben, garnalen en vissen waren buitengesloten, waren hoger dan in de controlegebieden waar deze dieren vrije toegang hadden. Dit verschil was, zoals verwacht, veel groter op het lage dan op het hoge wad. Jonge nonnetjes worden dus op het lage wad veel meer gegeten dan op het hoge wad. Jonge nonnetjes kunnen daarom predatie door epibenthos ontwijken door op het hoge wad leven. Behalve predatie door vogels, krabben, garnalen en vissen, zou predatie door wormen ook belangrijk kunnen zijn voor het kinderkamergebruik van het nonnetje. Deze alinea

5 168 Samenvatting gaat over het effect van de predatie door de wadpier en de zeeduizendpoot op nonnetjes. Wormen kunnen zeer hoge dichtheden bereiken op het wad en zouden daarom, zelfs als één worm maar zeer weinig nonnetjes consumeert, de dichtheden van nonnetjes negatief kunnen beïnvloeden. In de magen van de zeeduizendpoot Nereis diversicolor en de wadpier Arenicola marina werden nonnetjes (<1,5 mm) gevonden, een direct bewijs dat de nonnetjes door de wormen gegeten worden. Ook laboratoriumexperimenten lieten zien dat deze wormen zeer kleine nonnetjes kunnen eten. Om te zien of wadpier en zeeduizendpoot de dichtheden van jonge nonnetjes beïnvloeden, werden de dichtheden van de wadpier (in gebieden van 0,25 tot 1m 2) en zeeduizendpoot (in 0.03 m 2 kooien) experimenteel verhoogd. Na enkele weken werd het effect op de dichtheden van Macoma bekeken. Beide wormensoorten bleken een significant negatief effect te hebben op de dichtheden van zeer kleine nonnetjes. Op grond van de analyse van de maaginhouden en veldexperimenten kon berekend worden dat, gedurende een korte periode in het voorjaar, wadpieren tussen 45 en 102 Macoma per m 2 per dag en zeeduizendpoten tussen 5 en 116 Macoma per m 2 per dag consumeren. Deze aantallen zijn meer als tienmaal zo hoog dan de consumptie door garnalen en krabben. Desondanks kan de jaarlijkse variatie in aantallen nonnetjes op het Groninger wad niet verklaard worden door verschillen in talrijkheid van deze wormen tussen jaren. Omdat beide wormen relatief homogeen over het wad verspreid zijn, vormen de wormen namelijk geen reden voor het nonnetje om op het hoge of lage wad te leven. Naast predatie zouden ook verschillen in groeisnelheid tussen het lage en hoge wad een reden kunnen zijn voor de migratie van Macoma. Op het Groninger wad waren er slechts kleine verschillen in schelplengte en lichaamsgewicht tussen het lage en hoge wad. Ook in kooien, waar predatoren die delen van de sifon (voedselopname-orgaan) van nonnetjes afbijten en het voedselzoeken remmen afwezig waren, waren de verschillen in groeisnelheid tussen laag en hoog op het wad klein. Daarom zijn verschillen in groeisnelheid waarschijnlijk geen reden voor het kinderkamergebruik van het nonnetje. Om vast te stellen in hoeverre de onderzochte factoren de sterfte van het nonnetje kunnen verklaren, werd in een model het aandeel van consumptie door de bekende predatoren in de sterfte van het nonnetje berekend. Een groot deel van de sterfte van het nonnetje op het Groninger wad kan verklaard worden aan de hand van de uit de empirische onderzoeken bekende predatie door garnalen, krabben, wormen en scholeksters. Alle voor- en nadelen van migraties en kinderkamergebruik voor het nonnetje werden in hetzelfde model tegen elkaar afgewogen om te bepalen wat het effect van migraties op de fitness van het nonnetje is. In dit model werd het aantal overlevende en zich voortplantende nonnetjes over een periode van vijf jaar werd berekend als een functie van predatie door garnalen, kleine en grote krabben, zeeduizendpoten en wadpieren hoog en laag op het wad en extra sterfte tijdens migraties. Bovendien werden, op

6 Samenvatting grond van literatuurgegevens, de predatie door de scholekster en infectie door de parasitaire trematode Parvatrema affinis berekend. Parvatrema infecteert alleen grote nonnetjes op het hoge wad. Een infectie leidt bij de gastheer tot parasitaire castratie, waardoor de gastheer een fitness krijgt van nul. In het model werd ook de fitness van nonnetjes die op verschillende momenten migreerden, en dus gedurende andere perioden hoog en laag op het wad leefden, vergeleken. Het bleek dat de fitness het hoogst was voor nonnetjes die zich na het larvale stadium direct vestigen op het hoge wad, hier blijven tot hun eerste winter en dan naar het lage wad migreren. Voor dieren die zich in tegenstelling tot deze beste strategie op het lage wad vestigen, zoals in de Waddenzee gebeurt door de invloed van de stroming, is een snelle migratie naar het hoge wad de beste strategie. De kosten van deze migratie worden hierbij ruim gecompenseerd door het verschil in predatiedruk door garnalen tussen het lage en hoge wad. De wintermigratie terug naar het lage wad is voordelig omdat Macoma hierdoor de nadelige infectie door Parvatrema ontwijkt. Sommige andere predatoren, zoals de zeeduizendpoot en de scholekster, hadden wel effect op de fitness van Macoma, maar lijken geen invloed te hebben op de migratiestrategie die de hoogste fitness voor Macoma oplevert, omdat de ruimtelijke verschillen in predatiedruk klein en de migratiekosten hoog zijn. 169 Uit het bovenstaande kan de conclusie getrokken worden dat de migratie naar en van kinderkamers op het hoge wad de fitness van Macoma balthica verhoogt. Dit komt doordat zowel de garnaal Crangon crangon als de parasiet Parvatrema affinis een groot verschil in talrijkheid tussen het lage en hoge wad laten zien en bovendien sterk selecteren op de grootte van de nonnetjes die ze eten of infecteren. Door de snelle lengtegroei van Macoma gedurende zijn eerste levensjaar verandert hij binnen 9 maanden van een prooi voor garnalen, die ontweken kunnen worden op het hoge wad, in een gastheer voor Parvatrema, die ontweken kan worden op het lage wad. Hoewel de kosten van de migratie voor het nonnetje hoog zijn, is het netto-effect van migraties en kinderkamergebruik op de fitness positief, omdat het verschil in predatiedruk tussen het hoge en lage wad groot is.

7 170 Samenvatting