ANATOMIE VAN HET ACHTERBEENSKELET VAN HET PENSEELAAPJE (CALLITHRIX JACCHUS)

Transcriptie

1 UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar ANATOMIE VAN HET ACHTERBEENSKELET VAN HET PENSEELAAPJE (CALLITHRIX JACCHUS) door Hanne NIJS Promotor: Prof. dr. Paul SIMOENS Prof. dr. Annemie DECOSTERE LITERATUURSTUDIE in het kader van de Masterproef

2 De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

3 VOORWOORD Graag zou ik in dit voorwoord kort enkele mensen willen bedanken die belangrijk zijn geweest voor de verwezenlijking van dit werk. Allereerst gaat mijn dank uit naar mijn promotoren Prof. dr. Paul Simoens, die zijn kostbare tijd aan mij heeft besteed en mij steeds even enthousiast heeft ontvangen en die mij bovendien de kans geeft om ook volgend jaar verder te werken rond dit thema, en Prof. dr. Annemie Decostere. Vervolgens wil ik graag mijn ouders en broers bedanken, omdat zij mij altijd gesteund hebben en er steeds voor mij geweest zijn. Ook een dikke merci aan de dozen, die toch al jarenlang met mijn karaktertje kunnen omgaan en waarbij ik ook altijd terechtkan. Nog één jaar zwoegen en dan gaan we weer onze eigen weg, maar we zullen toch steeds elkaar weten te vinden! Tot slot zou ik graag nog dankjewel willen zeggen aan een heel speciaal iemand. Zij heeft mij ook steeds gesteund en is een enorm belangrijke persoon geweest in mijn leven. Oma, hoewel aapjes je niet speciaal interesseerden, is dit werk toch vooral voor jou. Dankjewel voor alles wat je ooit voor mij hebt gedaan en voor de mooie herinneringen die ik voor altijd zal koesteren.

4 INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING... 1 LITERATUURSTUDIE Algemeen Pelvis Os femoris Patella en kniegewricht Tibia en Fibula Tarsus Metatarsus Digiti DISCUSSIE REFERENTIES BIJLAGEN Bijlage I: Tabel met de sluiting van de epifysaire groeiplaten in S. fuscicollis, S. oedipus en C. jacchus (uit Kohn et al., 1997) Bijlage II: Bekken van Saguinus oedipus (uit Hershkovitz, 1977) Bijlage III: Afmetingen van de schedel en lengte van de appendiculaire beenderen gebaseerd op onderzoek van 7 vrouwelijke (F1-7) en 3 mannelijke (M1-3) skeletten van C. jacchus (uit Casteleyn et al., 2012) (alle waarden zijn in mm weergegeven) Bijlage IV: Illustratie van de verhoudingen tussen de voorste en achterste ledematen (uit Hershkovitz, 1977) Bijlage V: Foto s van de structuren van het achterbeenskelet van C. jacchus afkomstig van Eskeletons.org (2013) die niet weergegeven werden in de tekst van dit werk

5 SAMENVATTING Het bekken vormt de verbinding tussen het achterbeenskelet en de romp. Het caput ossis femoris ligt in het acetabulum en vormt zo het heupgewricht. Distaal op de femur staan de mediale en laterale condyl in contact met tibia. Samen met de patella vormen deze beenderen het kniegewricht. Proximaal in dit gewricht bevinden zich nog de fabellabeentjes (ossa sesamoidea musculi gastrocnemii), respectievelijk aan de mediale en laterale femurcondyl. Tibia en fibula zijn niet met elkaar vergroeid, hoewel daarover geen eenduidigheid is en sommige auteurs toch melding maken van een partiële vergroeiing van deze beenderen distaal. De tarsus bestaat uit 7 tarsaalbeentjes verdeeld over 3 rijen: de crurale rij met de talus en calcaneus, het os tarsi centrale maakt de centrale rij uit en de metatarsale rij bestaat uit os tarsale I tot en met os tarsale IV. De vijf metatarsaalbeentjes (os metatarsale I tot os metatarsale V) zijn lange beenderen en corresponderen met de bijhorende digiti. Bijzonder aan het skelet van Callithrix jacchus is de aanwezigheid van een afgeplatte nagel ter hoogte van de hallux. Deze nagel of ungula komt enkel voor aan de eerste teen. De andere vier tenen van de achtervoet hebben een tegula of klauw als distaal aanhangsel. De aanwezigheid van klauwen helpt de dieren bij het vastgrijpen van ruwe boomstammen of takken. Penseelaapjes behoren namelijk tot de springers, die in de bomen leven en zich hierin voortbewegen. De digiti van de achtervoet bezitten allemaal 3 falangen, behalve de hallux die, net als de pollex aan de voorvoet, uit slechts 2 falangen bestaat. Informatie over het achterbeenskelet van het penseelaapje is schaars. Daarom is dit werk verre van volledig te noemen. Om dat te bereiken moet er meer onderzoek gedaan worden naar het appendiculaire skelet van C. jacchus. Key words: Achterbeenskelet Penseelaapje Callithrichidae Ungula 1

6 INLEIDING Het penseelaapje (Callithrix jacchus) is een van de meest gebruikte proefdieren. Desondanks is er maar weinig informatie ter beschikking over hun morfologie en anatomie van het postcraniale skelet. Dit staat in tegenstelling tot het feit dat het hoofd, de tanden en de oppervlakkige anatomische eigenschappen wel frequenter als primaire bron beschreven worden in taxonomische of evolutionaire studies, zoals bijvoorbeeld door Hershkovitz (1977). Een gebrek aan gedegen analytische technieken dewelke een accurate vergelijking toelaten tussen beschikbare postcraniale exemplaren, ligt hier aan de basis. Callithrix jacchus behoort tot de apen van de nieuwe wereld (New World Monkeys) en heeft zijn natuurlijke habitat in Zuid-Amerika, meerbepaald in Brazilië. Taxonomisch wordt dit dier ingedeeld bij de ordo Primates (Linnaeus), suborde Haplorhini, infraorde Platyrrhini, familie Callitrichidae en genus Callithrix (Erxleben, 1777) (Hershkovitz, 1977). Callitrichidae voeden zich voornamelijk met insecten. Hun snelle bewegingen, kleine postuur en scherpe klauwen worden zeer efficiënt aangewend bij de jacht op insecten. Ze voeden zich echter ook met andere dieren, zoals kleine vogels of zoogdieren, nestjongen, hagedissen en eieren. Ook fruit en bloemen worden gesmaakt (Hershkovitz, 1977). Penseelaapjes zijn, wat hun grootte betreft, vergelijkbaar met de eekhoorn. Hun gemiddelde hoofd- en lichaamslengte bedraagt tussen 140 mm en 180 mm bij volwassen dieren. Hun gewicht ligt tussen 300 g en 450 g. De staart van C. jacchus is tussen de 250 mm en 300 mm lang (Casteleyn et al., 2012). C. jacchus is een van de belangrijkste proefdieren voor extrapolatie op humaan niveau. Bij deze zeer populaire proefdieren, worden echter meer en meer gezondheidsproblemen opgemerkt (Clarke, 1994). In deze literatuurstudie wordt getracht een correct en zo volledig mogelijk overzicht te geven over de bestaande gegevens omtrent het achterbeenskelet van deze primaat. Door de beperkte informatie zullen vooral het boek Living New World Monkeys (Platyrrhini) with an introduction to Primates, Volume 1 van P. Hershkovitz (1977) en het recentere artikel Anatomical description and morphometry of the skeleton of the common marmoset (Callithrix jacchus) van Casteleyn et al (2012) gebruikt worden als basis van dit werk. 2

7 LITERATUURSTUDIE 1. Algemeen De orde van primaten werd door Le Gros Clark (1959) omschreven als een natuurlijke groep zoogdieren die onderscheiden wordt aan de hand van een negental evolutieve eigenschappen. Hershkovitz (1977) lijstte deze negen kenmerken op met commentaar van zijn verder onderzoek en eigen bevindingen. Enkele van deze kenmerken hebben betrekking tot het voortbewegingsapparaat of het achterste lidmaat en worden in de volgende alinea s toegelicht. Primaten hebben een gegeneraliseerde structuur van de ledematen, gekenmerkt door een primitieve pentadactylie en het behoud van bepaalde elementen van het skelet (zoals de clavicula) die bij andere groepen zoogdieren in vele gevallen gereduceerd of verdwenen zijn (Le Gros Clark, 1959). Er heerst een grote diversiteit van het voortbewegingsapparaat die zichtbaar is aan de hand van de relatieve verhoudingen van ledematen, staart en digiti en verschillen in de hoek waaronder de ledematen zich bevinden. (Hershkovitz, 1977) Primaten hebben een grote vrije mobiliteit van de digiti en dan vooral van de duim en de grote teen, die gebruikt worden om voorwerpen of bomen vast te grijpen (Le Gros Clark, 1959). Verbeterde of verminderde digitale mobiliteit is een specialisatie, maar geen gegeneraliseerde conditie. De grote teen kent een grotere mobiliteit bij de meeste primaten maar in andere, meestal grondbewonende primaten, wordt deze minder beweeglijk. Bij sommige species kunnen de tweede en derde teen vergroeien en functioneren als één enkele teen. De duim kan plastischer worden (voornamelijk bij de mens), maar is gereduceerd in vele species en verdwijnt zelfs volledig in andere soorten. De middelvinger is gespecialiseerd in bepaalde Callithrichidae. De algemene evolutie van de digiti is ofwel gericht op functionele diversiteit in de meeste gevallen, of op degeneratie en verlies van functie. (Hershkovitz, 1977) Scherpe, zijdelings gecomprimeerde klauwen worden vervangen door afgeplatte nagels en gaan gepaard met de ontwikkeling van hoog sensitieve tactiele vinger- of teenkussens ( pads ) (Le Gros Clark, 1959). Bij Callitrichidae en dus ook bij Callithrix jacchus (Figuur 1), blijven de scherpe klauwen behouden, behalve ter hoogte van de hallux. (Hershkovitz, 1977) Specifiek voor Callithrix jacchus geldt dat het een kleine primaat is en behoort tot de familie Callithrichidae. De achterste ledematen zijn 25 procent langer dan de voorste, wat belangrijk is om krachtige sprongen te kunnen nemen (Hershkovitz, 1977). Het lichaam van het pasgeboren penseelaapje meet tussen 60 en 80 mm lengte. Het gewicht bedraagt ongeveer 30 g. De lengte van een volwassen individu kan variëren tussen 100 en 350 mm. 3

8 De staart kan daarbij nog eens 250 mm tot 300 mm bedragen (Hershkovitz, 1977; Casteleyn et al., 2012). Uit de publicatie van Kohn et al. (1997) kan belangrijke informatie gehaald worden betreffende de verbening van het skelet bij penseelaapjes. Maturatie van het postcraniale skelet is voltooid op een gemiddelde leeftijd van 1,88 jaar na het sluiten van de groeiplaten van de tuberositas ischiadica. De maturatie van de heup begint vroeger dan deze van de knie. Deze laatste heeft dan weer een snellere verbeningstijd (de groeiplaten in de tibia, patella en distale epifyse van de femur gaan sneller sluiten), zodat maturatie van beide gewrichten ongeveer gelijktijdig voltooid wordt. Leeftijdsschatting van het penseelaapje kan gebeuren aan de hand van het sluiten van de epifysaire groeischijven. Op deze manier kan op 0,40 tot 0,72 jaar nauwkeurig de leeftijd geschat worden (voor C. Figuur 1: Callithrix jacchus of het penseelaapje (Motycka, 2013) jacchus is dit gemiddeld 0,64 jaar). Er werd geen seksueel dimorfisme vastgesteld betreffende de sluiting van de groeiplaten in het penseelaapje. S. oedipus heeft een langere en S. fuscicollis een kortere groeiperiode dan C. jacchus (zie ook Bijlage I) (Kohn et al, 1997). De verbeningstijd werd bestudeerd in dieren met een leeftijd tot drie jaar (Figuur 2). Sommige verbeningshaarden, zoals deze van de crista iliaca, kunnen tot een leeftijd van boven 3,5 jaar kraakbenig blijven, waardoor deze niet konden opgenomen worden in de resultaten van de studie. Voor de studie van Kohn et al (1997) had men 148 skeletten van penseelaapjes ter beschikking, waarvan men de individuen met duidelijke morfologische gebreken niet in het onderzoek opgenomen heeft. Op deze manier werd een database van 43 skeletten aangelegd. Bij acht van deze beschikte men slechts over informatie van het postcraniale skelet. Voor de andere 35 had men zowel craniale als postcraniale data verzameld. Figuur 2: Radiografie van het achterbeen van C. jacchus (uit Hofmann et al., 2007) 4

9 Casteleyn et al. (2012) bevat foto s van het achterbeenskelet van C. jacchus. Deze werden overgenomen uit het artikel en hierna weergegeven ter algemeen overzicht van de structuren die verder in dit werk zullen besproken worden (Figuur 3). Figuur 3: Foto s van de anatomie van het achterbeenskelet van C. jacchus uit Casteleyn et al. (2012) Legende: zie volgende bladzijde 5

10 Figuur 3: (a) Lateraal zicht van de topografie van het skelet van het linker achterbeen. (b) en (c) Craniaal en caudaal zicht van de femur: 1=caput ossis femoris; 2=fovea capitis ossis femoris; 3=collum ossis femoris; 4=trochanter major; 5=fossa trochanterica; 6= trochanter minor; 7=crista intertrochanterica; 8=trochlea ossis femoris; 9=epicondylus lateralis; 10=epicondylus medialis; 11= fossa extensoria; 12=os sesamoideum musculi gastrocnemii laterale; 13=os sesamoideum musculi gastrocnemii mediale; 14= condylus lateralis; 15=condylus medialis; 16=fossa intercondylaris; 17=tuberositas supracondylaris. De inzet toont de patella. (d) Craniaal zicht op tibia en fibula: 1=condylus lateralis van tibia; 2=condylus medialis van tibia; 3=tuberositas tibiae; 4=crista tibiae; 5=sulcus extensorius; 6=cochlea tibiae; 7=malleolus medialis; 8=caput fibulae; 9=collum fibulae; 10=malleolus lateralis; 11= spatium interosseum cruris. De inzet toont een dorsaal zicht op het tibiaal plateau: 1=condylus lateralis; 2=condylus medialis; 3= tuberositas tibiae; *=eminentia intercondylaris; omcirkeld deel=area intercondylaris cranialis; punt=area intercondylaris caudalis. (e) Dorsaal zicht van het skelet van de linkervoet: 1=talus; 1 =trochlea tali; 2=calcaneus; 2 =tuber calcanei; 3=os tarsi centrale; 4=os tarsale I (os cuneiforme mediale); 5=os tarsale II (os cuneiforme intermedium); 6=os tarsale III (os cuneiforme lateralis); 7=os tarsale IV (os cuboideum); 8=os metatarsale I; 9=os metatarsale II; 10=os metatarsale III; 11=os metatarsale IV; 12=os metatarsale V; 13=phalanx proximalis digiti primi (hallucis); 14=phalanx distalis digiti primi (hallucis); 15=phalanx proximalis digiti III; 16=phalanx media digiti III; 17=phalanx distalis digiti III 2. Pelvis In de derde editie van de Veterinary Anatomy of Domestic Mammals van König en Liebich (2007) wordt de algemene anatomie van het beenderige bekken van de huisdieren beschreven. De hierna volgende algemeenheden gelden ook voor het penseelaapje (Figuur 4, 5 en 6). Het bekken wordt gevormd door twee ossa coxae (heupbeenderen), die ventraal samenkomen in de symphysis pelvina en dorsaal een sterke verbinding hebben met het os sacrum. Elk heupbeen bestaat uit drie delen met aparte ossificatiecentra, namelijk: het os ilium (darmbeen), het os pubis (schaambeen) en het os ischii (zitbeen). In jonge dieren bevatten de verschillende beenderen kraakbeenhaarden, die instaan voor de groei van het bot. Bij volwassenen zijn de beenderen vergroeid. Ze vormen samen het acetabulum, dat samen met het caput ossis femoris het heupgewricht uitmaakt. Hershkovitz (1977) stelt dat het beenderige bekken van Callithrichidae morfologisch gezien de meest gegeneraliseerde onder hogere primaten is (dwz met de minst diersoortspecifieke kenmerken). Dit wordt weergegeven aan de hand van de primitieve verhouding tussen het os ilium en het sacrum en de afwezigheid van een tuberositas ischiadica (Hershkovitz, 1977). Het bekken en het heupgewricht zijn belangrijk bij zowel statische als dynamische houdingen evenals bij de voortbeweging (Casteleyn et al, 2012). Bijlage II bevat een illustratieve weergave (Hershkovitz, 1977) van het bekken bij Saguinus oedipus, verwant met C. jacchus. Figuur 4: Os coxae met acetabulum (Eskeletons, 2013) 6

11 Hershkovitz (1977) rapporteert dat de diameter van het bekken bij vrouwelijke primaten groter is dan bij de mannelijke. Dit valt te verklaren doordat het bekken van de vrouwtjes breder moet zijn om op een goede, natuurlijke wijze de jongen ter wereld te brengen. Onderzoek van Wettstein (1963) toonde dit gegeven aan bij Callithrix jacchus (Hershkovitz, 1977). Dit staat in tegenstelling tot de recentere bevindingen van Casteleyn et al. (2012), waar na statistische analyse op de tien beschikbare dieren (waaronder zeven vrouwtjes en drie mannetjes) gesteld wordt dat er geen significant verschil werd Figuur 5: Heupbeen van C. jacchus met os ilium, os pubis en os ischii (Eskeletons, 2013) opgemerkt tussen de mannelijke en vrouwelijke pelvis. Het onderzoek van Kohn et al. (1997), waarin een grotere database ter beschikking stond van de onderzoekers, bevestigt eveneens dat er geen geslachtsdimorfisme aangetroffen werd. Dit geldt zowel voor het bekken als voor de andere lange beenderen in het lichaam van Callithrix jacchus. Casteleyn et al. (2012) hebben anatomische data verzameld en gepubliceerd over het skelet van het penseelaapje: het bekken van C. jacchus wordt gekenmerkt door een zeer groot foramen obturatum en een diep acetabulum, dat een maanvormig gewrichtsvlak bevat dat onderbroken wordt door een incisura acetabuli. Dorsaal van het acetabulum wordt een discrete spina ischiadica beschreven. De heupbeenderen meten vanaf het sacrum tot de tuberositas ischiadica 40 mm. Figuur 6: Rechter heupbeen van C. jacchus (Eskeletons, 2013) De symphysis pelvina is een syndesmose in adulte individuen (Casteleyn et al., 2012). 3. Os femoris Het os femoris is een van de lange beenderen in het achterbeen. C. jacchus leeft voornamelijk in bomen en heeft daarvoor lange achterbenen nodig (Kimura, 2003). Bij species die in bomen leven zijn de achterbenen belangrijker dan de voorbenen om steun te geven en voor de voortbeweging te zorgen. Deze benen zijn dan ook zeer lang en robuust bij primaten in vergelijking met andere zoogdieren (Kimura, 2003). De diafyse van de femur is zichtbaar op radiografie vanaf 106- Figuur 7: Caput ossis femoris (Eskeletons, 2013) 7

12 115 dagen dracht (Phillips, 1976). Na statistische analyse van de dijbeenderen van de tien beschikbare penseelaapjes, konden Casteleyn et al. (2012) geen aanwijzing vinden van seksueel dimorfisme wat de lange beenderen van Figuur 8: Linker os femoris (craniaal) (Eskeletons, 2013) het achterbeen betreft. De femur is dun met een goed afgelijnde caput (Figuur 7) en collum ossis femoris. Een duidelijke trochanter major en trochanter minor kunnen onderscheiden worden. Proximaal aan de femurcondylen worden sesamsbeentjes aangetroffen. Dit zijn de kubusvormige fabellae (ossa sesamoidea musculi gastrocnemii). De lengte van de femur bedraagt 57 +/- 2 mm (Figuur 8, 9 en 10). In Bijlage III wordt de tabel met resultaten uit Casteleyn et al. (2012) weergegeven met betrekking tot de afmetingen van de beenderen. In tegenstelling tot de bevindingen van Hershkovitz (1977), die aangeeft dat bij sommige van de onderzochte dieren een zwak tot normaal ontwikkelde trochanter tertius werd aangetroffen, beschrijven Casteleyn et al. (2012) uitdrukkelijk dat bij hun onderzoek geen dergelijke trochanter tertius of tuberositas glutea werd aangetroffen. Hershkovitz (1977) onderzocht elf skeletten van penseelaapjes en beschrijft dat in acht individuen de trochanter tertius afwezig was, zwak ontwikkeld in twee aapjes en duidelijk aanwezig in één. Eveneens vermeldt hij dat bij alle onderzochte beenderen een foramen entepicondylare afwezig is. Bijlage V bevat nog extra beeldmateriaal van de femur. Figuur 9: Distaal aanzicht linker os femoris met laterale en mediale condyl (Eskeletons, 2013) Figuur 10: Linker os femoris (mediaal) (Eskeletons, 2013) 4. Patella en kniegewricht De patella heeft een ovoïede vorm (Casteleyn et al, 2012). De knie heeft een redelijk snelle verbeningstijd (dwz dat groeiplaten van de beenderige structuren die het kniegewricht vormen vroeg gaan verbenen), maar daartegenover staat wel dat de maturatie van de knie laat begint (Kohn et al, 1997). 8

13 5. Tibia en Fibula De tibia (Figuur 11) en fibula zijn niet met elkaar vergroeid. De ruimte tussen beide beenderen is wijd. De lengte van de tibia bedraagt 60 +/- 2 mm. De fibula is 58 +/- 2 mm lang (Casteleyn et al, 2012). De fibula (Figuur 12) bij Callithrichidae vertoont aan het distale einde een vergroeiing met de tibia, beschreven door Gregory (1922) (Hershkovitz, 1977). Dit laatste staat in tegenstelling tot de bevindingen van Casteleyn et al. (2012). De tibia is, zoals de femur, op radiografische opnamen zichtbaar vanaf dagen ver in de dracht. Vanaf dag wordt ook de diafyse van de fibula zichtbaar (Phillips, 1976). Bijkomende foto s van tibia en fibula zijn toegevoegd in Bijlage V. Figuur 11: Tibia (Eskeletons, 2013) Figuur 12: Fibula (Eskeletons, 2013) 6. Tarsus De tarsus van het penseelaapje bevat zeven beenderen verdeeld over drie rijen, namelijk calcaneus, talus, os cuboideum, os naviculare, os cuneiforme mediale, os cuneiforme intermedium en os cuneiforme laterale (Phillips, 1976). Net als het geval is voor de carpus, waar een os carpi centrale voorkomt, wordt er in de tarsus ook een os tarsi centrale (of os naviculare) aangetroffen. De crurale rij is de meest proximale rij en bestaat uit de talus en calcaneus. Distaal hiervan maakt het os tarsi centrale de centrale rij uit. De metatarsale rij wordt gevormd door vier tarsaalbeentjes (os tarsale I tot en met IV) die in grootte toenemen van mediaal naar lateraal toe (Casteleyn et al, 2012). De talus (Figuur 13) is één van de belangrijkste schakels in de voortbeweging bij de primaten. Het verbindt het been met de voet en is belangrijk voor de houding en beweging van het tarsaalgewricht, omdat het verantwoordelijk is voor de dorsiflexie en plantarflexie van de voet bij het talocruraal gewricht. Bovendien draagt de talus bij tot inversie en eversie van de voet. De externe morfologie van de talus Figuur 13: CT-scan linker talus van C. jacchus met links een sagittale en rechts een dwarse doorsnede doorheen de talus (uit Hébert et al., 2012) wordt deels bepaald door de mate van mobiliteit van de aanpalende gewrichten (Hébert et al., 2012). 9

14 De primaire morfologische eigenschappen van de talus die bij alle andere primaten worden aangetroffen, zijn ook terug te vinden bij C. jacchus: een afgerond caput tali met aansluitend een duidelijk ontwikkelde hals en een half-cilindervormige trochlea. Bij Callithrichinae worden de katrolbeenderen bovendien gekarakteriseerd door een lange hals. De trochlea is niet symmetrisch: de laterale rand is meer verheven dan de mediale (Marivaux et al., 2012). Vooral het corpus van de talus wordt bij de voortbeweging fel belast. Dorsaal bevindt zich de trochlea tali, die mediaal een gewricht vormt met de tibia en lateraal met de fibula (talocruraal gewricht). Plantair interageert de talus met de calcaneus (subtalair gewricht) (Hébert et al., 2012). Phillips (1976) schrijft dat vanaf dag de talus van de foeti zichtbaar wordt op radiografie en de calcaneus eveneens meer prominent wordt. De korte beenderen van het enkelgewricht zijn echter niet onderling te onderscheiden. Op dertien dagen na de partus zijn alle tarsaalbeenderen zichtbaar. 7. Metatarsus Metatarsaalbeenderen zijn op radiografie zichtbaar in foeti vanaf twaalf dagen voor de geboorte. Het zijn lange beenderen. De diafysen van de os metatarsalis III, IV en V worden radiografisch zichtbaar vanaf dag van de dracht (Phillips, 1976). 8. Digiti De cheiridia aan handen en voeten bij Callithrichidae hebben volgens Hershkovitz (1977) zeer weinig diersoortspecifieke eigenschappen in vergelijking met andere gekende primaten. Zowel de handen als de voeten bevatten vijf digiti (pentadactylie), waarbij de hand duidelijk korter is dan de voet. In Bijlage IV wordt een illustratie weergegeven uit Hershkovitz (1977) waaruit de verhoudingen tussen de lengte van de voorste en achterste ledematen en ook deze tussen handen en voeten worden weergegeven. Alle vingers zijn voorzien van een scherpe klauw, behalve de hallux (Hershkovitz, 1977). Aan alle tenen worden drie phalangen waargenomen, behalve aan de mediale teen of hallux, die twee phalangen heeft. Op het afgeplatte distale deel van de hallux wordt een afgeplatte nagel (ungula) aangetroffen. De andere vier vingers bezitten een scherpe gekromde klauw aan de distale phalanx (Hershkovitz, 1977; Schmitt, 2003; Casteleyn et al, 2012). Alle phalangen zijn zichtbaar op radiografie vanaf dag van de dracht, zowel deze van het voorbeen als deze van het achterbeen (Phillips, 1976). Door de aanwezigheid van gekromde klauwen kan het penseelaapje zich stevig vastgrijpen aan ruwe boomstammen of takken (Hershkovitz, 1977). De klauwtjes van C. jacchus zijn scherp, waardoor de apen een betere grip hebben op de boomstammen bij het klimmen (Schmitt, 2003). De distale phalanx is zijdelings en dorsopalmair gecomprimeerd (Hamrick, 1998). De klauwtjes van het penseelaapje zijn kleiner en kennen een duidelijkere laterale compressie in vergelijking met deze van Saguinus, Leontopithecus en Saimiri (Hamrick, 1998; Schmitt, 2003). 10

15 De sterk ontwikkelde klauwen bij de meeste zoogdieren die in bomen leven gaan gepaard met de aanwezigheid van grote tubercula flexoria en tubercula extensoria (Figuur 14) aan de distale falanx, die het hefboommechanisme voor de flexoren en extensoren ondersteunen (Hamrick, 1998). Bij C. jacchus worden grotere tubercula flexoria aangetroffen aan de distale falanx dan bij verwante species zoals Saimiri, Leontopithecus en Saguinus (Hamrick, 1998). Hamrick (1998) meent dat dit verschil te maken heeft met de voedingsgewoonten ( small branch feeding ) bij Callithrichidae (Schmitt, 2003). Bij C. jacchus is er echter geen sprake van dergelijke excessieve ontwikkeling van de tubercula extensoria, aangezien de klauwen niet gebruikt worden voor de voortbeweging van het penseelaapje (Hamrick, 1998). De evolutie van klauwen tot afgeplatte nagels aan de distale phalanx wordt uitvoerig beschreven door Hamrick (1998). Zijn belangrijkste bevindingen worden hieronder besproken: De aanwezigheid van afgeplatte nagels in plaats van klauwtjes, is een eigenschap die specifiek bij primaten wordt teruggevonden en niet bij andere zoogdieren. Dit werd al omschreven door andere onderzoekers zoals Le Gros Clark (1959) en Cartmill (1974) voegde hieraan toe dat klauwen weliswaar een makkelijkere voortbeweging en behoud van lichaamshouding garanderen bij het vastgrijpen van dikke takken of boomstammen, maar niet zo handig zijn als afgeplatte nagels en uitgebreide teenkussens voor voortbeweging op smallere bomen. De evolutie van klauw tot ungula bij primaten zorgt ervoor dat de dieren makkelijker prooien (zoals insecten) kunnen vangen. Het grijpen van prooien gaat vlotter zonder klauwen. De voortbeweging van het penseelaapje op dunne takken wordt echter niet belemmerd door de aanwezigheid van klauwen aan vier van zijn vijf digiti. Diverse wetenschappers hebben onderzoek verricht naar op de nagels en klauwen van ondermeer vogels, knaagdieren, carnivoren en andere zoogdieren. Wanneer de resultaten van deze onderzoeken worden geanalyseerd, stelt men vast dat de verschillende morfologie van de vingertoppen functioneel is voor de voortbeweging en lichaamshouding van de verschillende species. Zo zijn de vingertoppen van primaten met afgeplatte ungulae relatief breed (in vergelijking met dieren die klauwtjes hebben) en hebben ze bovendien een belangrijke rol bij de gevoeligheid van de huid bij tactiele stimuli (Hamrick, 1998). 11

16 Figuur 14: Weergave van ungula-bevattende of ungulaire phalanx (boven) en falcula-bevattende of falculaire falanx (onder) (uit Maiolino et al., 2011) 12

17 DISCUSSIE Na het vergelijken van de verschillende gegevens die door de diverse onderzoekers beschikbaar werden gesteld, komen toch een heel aantal tegenstrijdigheden naar boven wat betreft de morfologie en anatomie van het achterbeenskelet van C. jacchus. Een eerste contradictie in de literatuur betreft de diameter van het bekken. Hershkovitz (1977) stelde een geslachtsdimorfisme vast, waarbij de diameter van het bekken van de vrouwtjes groter is dan bij de mannetjes. Deze bevindingen kunnen verklaard worden aan de hand van het feit dat de vrouwtjes de jongen ter wereld dienen te brengen. Om een vlotte partus te garanderen, moet daarom het bekken wijder zijn. In het onderzoek van Casteleyn et al. (2012) wordt gemeld dat er geen verschil in diameter werd waargenomen tussen de geslachten. Voor dit onderzoek had men echter slechts 10 skeletten van aapjes ter beschikking, waarvan 7 vrouwtjes en 3 mannetjes. Het kleine aantal beschikbare individuen zou hiervoor een verklaring kunnen geven. Indien deze niet representatief zouden zijn voor de gehele populatie, kan dit een vertekend beeld opleveren. Over de aan- of afwezigheid van een trochanter tertius is geen eenduidige mening. Hershkovitz (1977) trof bij een aantal penseelaapjes een dergelijke structuur aan. Hij beschikte over 11 skeletten, waarvan bij acht geen trochanter tertius werd gevonden, een zwak ontwikkelde in twee gevallen en een duidelijk aanwezige trochanter tertius in één geval. Door Casteleyn et al. (2012) werden bij de 10 dieren geen trochanter tertius aangetroffen. Eenduidigheid over een trochanter tertius is er dus niet. Uit de resultaten van Hershkovitz (1977) blijkt dat deze niet bij alle individuen kon werden teruggevonden. De aanwezigheid van een trochanter tertius kan hier dus niet als een significant raskenmerk worden gezien. Er is zeer weinig informatie beschikbaar over de andere lange beenderen in het achterbeenskelet. Enkel het artikel van Casteleyn et al. (2012) verschaft bijkomende gegevens over andere delen van het appendiculair skelet. Verder is er geen concrete informatie beschikbaar. Over de patella en het kniegewricht is al even weinig informatie ter beschikking. Er is niets meer over de knieschijf te vinden dan dat deze een ovoïede vorm heeft (Casteleyn et al., 2012). Hieruit blijkt dat er nog veel meer informatie te vergaren valt over deze verschillende structuren. Hershkovitz (1977) geeft een uitgebreid verslag van de bevindingen over de schedel en de wervelkolom, maar over het postcraniale en appendiculaire skelet van het penseelaapje is ook in zijn werk niet veel te vinden. Ook over de tarsus zijn er niet voldoende gegevens beschikbaar. Enkel over de talus is toereikende literatuur te vinden. Deze is dan ook zeer belangrijk voor de voortbeweging en de houding van het dier (Hébert et al., 2012). Over andere botstructuren in de tarsus is weinig terug te vinden. Een os tarsi centrale wordt wel gemeld maar over de metatarsale rij en de calcaneus zijn geen verdere gegevens 13

18 beschikbaar dan de observatie dat deze beenderen wel degelijk aangetroffen werden in de tarsus (Phillips, 1976; Casteleyn et al., 2012). De klauwen van penseelaapjes leveren heel wat interessante informatie. Allereerst zal hier verder ingegaan worden op de terminologie van de verschillende aanhangsels van de distale phalanx. Maiolino et al. (2011) beschrijven de verschillende soorten aanhangsels en hun differentiatie. De terminologie van de verschillende structuren aan de distale falanx levert soms onduidelijkheid op. De term unguis (meervoud: ungues) omvat alle gekeratiniseerde aanhangsels van de digiti, zoals hoeven, nagels (beide worden ungula genoemd) en klauwen (falcula, toilet- of groomingklauw en tegula). De term tegulae wordt gebruikt om het verschil aan te geven tussen klauwen van primaten (tegulae) en deze van andere zoogdieren (falculae). De vorm van de aanwezige unguis is sterk gerelateerd met de primaire vorm van de distale phalanx. Traditioneel worden de aanhangsels van de cheiridia bij zoogdieren geclassificeerd onder klauwen (falculae) en nagels of hoeven (ungulae). Klauwen zijn lateraal gecomprimeerd, longitudinaal gebogen en hebben een scherp distaal uiteinde. Nagels daarentegen zijn dorsoventraal afgeplat. De klauwen spelen een belangrijke rol in de voortbeweging van het dier. Door middel hiervan kunnen Callithrichidae zich immers vastgrijpen aan boomstammen (Maiolino et al., 2011). Falculae komen voor bij niet-primaten en zijn scherpe klauwen. Deze worden gebruikt als wapen en als gereedschap om de voortbeweging in bomen te verzekeren, prooien te grijpen en te doden, zich te krabben, graven, voor grooming en nog tal van andere zaken. Klauwen kunnen verder evolueren ter bevordering van een specifieke of enkele functies, voor de ontwikkeling en het gebruik van nieuwe vaardigheden of ze kunnen degenereren tot nutteloze aanhangsels die al dan niet zullen verdwijnen (Hershkovitz, 1977). De evolutie van klauw naar nagel kan aan de hand van de histologie verklaard worden. Germinale cellen aanwezig in de distale aanhangsels zijn georganiseerd in enerzijds een basale en anderzijds een terminale matrix. De basale matrix vormt de oppervlakkige hoornlaag, terwijl de terminale matrix een diepe hoornlaag voortbrengt (Figuur 15). Door het verlies van de terminale matrix en dus ook de diepe hoornlaag wordt de evolutie van klauw tot nagel bewerkstelligd. Bij C. jacchus is deze evolutionaire degeneratie echter niet volledig, waardoor de diepe hoornlaag toch nog ongeveer 17% van de totale klauwdikte uitmaakt (Hamrick, 1998). Bij sommige primaten komen ook nog een toilet- en groomingklauw voor. Dit apicale aanhangsel is een klauwtje dat gebruikt wordt voor grooming en lijkt morfologisch op een tegula (Maiolino et al., 2011). 14

19 Figuur 15: Illustratieve weergave van de opbouw van de aanhangsels van de distale falanx (uit Soligo en Müller, 1999) Ungulae zijn afgeplatte structuren. Ungulaire teenkussentjes zijn groter en distaler gelegen dan deze aan digiti met klauwen en bevinden zich bovendien ventraal ofwel plantair van de phalangen. Tegulae zijn tussenvormen van klauwen en komen voor bij onder andere C. jacchus vanaf de tweede tot de vijfde teen (Maiolino et al., 2011). Aan de ledematen van Perissodactyla en Artiodactyla worden aan de distale phalanx hoeven (ungulae) aangetroffen, terwijl bij de meeste andere zoogdieren gewag wordt gemaakt van klauwen (falculae) en bij de mens en andere primaten van nagels (ungulae) (Figuur 16) (Soligo en Müller, 1999). C. jacchus heeft als merkwaardigheid aan de achtervoet een platte nagel (ungula) op de distale phalanx van de hallux. De andere cheiridia hebben hier scherpe klauwen. Alle vormen van distale aanhangsels kunnen voorkomen bij primaten. In Callithrichidae zijn handen en voeten het minst gespecialiseerd van alle primaten (Hershkovitz, 1977). Alle digiti van zowel hand als voet, zijn voorzien van een klauw, behalve de hallux. De vorm en morfologie van de distale phalanx is gerelateerd aan de aanwezige distale aanhangsels. Hershkovitz (1977) stelt dat een retrograde evaluatie van de evolutie en ontwikkeling van de klauwen, phalangen en het lidmaat van Callithrichidae zou kunnen aantonen dat deze primaten omgekeerde nagels ( reverted nails ) hebben. Of dergelijk onderzoek ook praktisch haalbaar is, is niet geweten. Figuur 16: Links: klauw (Callimico goeldii) Rechts: nagel (Cercopithecus cephus) (uit Soligo en Müller, 1999) 15

20 Figuur 17: Vergelijkende illustraties van de ungula, grooming-claw (of toilet-claw), falcula en tegula (uit Maiolino et al., 2011) Uit dit alles kan afgeleid worden dat er nog zeer veel onduidelijkheden zijn over de anatomie en morfologie van het skelet van het penseelaapje. Hoewel Callithrix jacchus een populair proefdier is voor extrapolatie naar de mens toe, is er over de specifieke lichaamsbouw van deze diersoort weinig bekend. Hierdoor zijn er nog veel mogelijkheden tot onderzoek op anatomisch gebied (eenduidigheid verschaffen over trochanter tertius, geslachtsdimorfisme van het bekken,...) en histologisch vlak (achterliggende reden van de aanwezigheid van een ungula ter hoogte van de hallux, de aanwezigheid van teenkussens,...) 16

21 REFERENTIES Cartmill M. (1974). Pads and claws in arboreal locomotion, In FA Jenkins Jr., New York: Academic Press, Geciteerd door Hamrick (1998). Casteleyn C., Bakker J., Breugelmans S., Kondova I., Saunders J., Langermans J. A. M., Cornillie P., Van den Broeck W., Van Loo D., Van Hoorebeke L., Bosseler L., Chiers K., Decostere A. (2012). Anatomical description and morphometry of the skeleton of the common marmoset (Callithrix jacchus), Laboratory Animals, 46, Ciochon R. L., Corruccini R. S. (1974). Morphometric analysis of Platyrrhine femora with taxonomic implications and notes on two fossil forms, Journal of Human Evolution 4, Clarke J. M. (1994). The Common Marmoset (Callithrix jacchus), ANZCCART News 7. Erxleben C. P. (1777). Systema regni animalis per classes, ordines, genera, species, varietates cum synonymia et historia animalium, Leipzig (ongenummerde pagina s). Geciteerd door Hershkovitz (1977). Eskeletons, The University of Texas at Austin, Department of Anthropology (2007), datum van raadpleging: Falsetti A. B., Cole T. M. (1992). Relative growth of the postcranial skeleton in Callitrichines, Journal of Human Evolution 23, Gregory W. K. (1922). The origin and evolution of the human dentition, Williams and Wilkins, Baltimore. Geciteerd door Herskovitz (1977). Hamrick M. W. (1998). Functional and adaptive significance of primate pads and claws: evidence from New World Anthropoids, American Journal of Physical Anthropology 106, Hébert D., Lebrun R., Marivaux L. (2012). Comparative three-dimensional structure of the trabecular bone in the talus of primates and its relationship to ankle joint loads generated during locomotion, The Anatomical Record 295, Hershkovitz P. (1977). Living New World Monkeys (Platyrrhini) with an introduction to Primates, Volume 1, The University of Chicago Press, Chicago and London, 5-6; 32; 35-36; 45; 48; 61; ; ; 414; ;

22 Hofmann M. I., Schradin C., Geissmann T. (2007). Radiographic evaluation of neonatal skeletal development in Callimico goeldii reveals closer similarity to Callithrix jacchus than to Saguinus Oedipus, American Journal of Primatology 69, Kimura S. (2003). Differentiation between Fore- and Hindlimb Bones and Locomotor Behaviour in Primates, Folia Primatol 74, Kohn L., Olson P., Cheverud J. (1997). Age of epiphyseal closure in Tamarins and Marmosets, American Journal of Primatology 41, König H. E., Liebich H.-G. (2007). Veterinary Anatomy of Domestic Mammals Textbook and Colour Atlas 3rd Edition, Schattauer, Stuttgart and New York, Le Gros Clark W.E. (1959). The antecedents of men, Edinburgh University Press, Edinburgh, 42. Geciteerd door Hershkovitz (1977); Hamrick (1998). Leutenegger W. (1974). Functional aspects of pelvic morphology in Simian primates, Journal of Human Evolution 3, Maiolino S., Boyer D. M., Rosenberger A. (2011). Morphological correlates of the grooming claw in distal phalanges of Platyrrhines and other primates: A Preliminary Study, The Anatomical Record 294, Marivaux L., Salas-Gismondi R., Tejada J., Billet G., Louterbach M., Vink J., Bailleul J., Roddaz M., Antoine P.-O. (2012). A platyrrhine talus from the early Miocene of Peru (Amazonian Madre de Dios Sub-Andean Zone), Journal of Human Evolution 63, Mivart G. (1867). On the Appendicular Skeleton of the Primates, Philosophical Transactions of the Royal Society of London 157, Motycka V. (2008). White-tufted-ear Marmoset Callithrix jacchus (Linnaeus, 1758), datum van raadpleging: Phillips I. R. (1976). Skeletal development in the foetal and neonatal marmoset (Callithrix jacchus), Laboratory Animals 10, Schmitt D. (2003). Evolutionary implications of the unusual walking mechanics of the Common Marmoset (C. jacchus), American Journal of Physical Anthropology 122,

23 Schultea T. D., Smallwood J. E., Stott G. G. (1983). Radiographic evaluation of appendicular skeletal maturation in the Common Marmoset (Callithrix jacchus), J. Med. Primatol. 12, Soligo C., Müller A. E. (1999). Nails and claws in primate evolution, Journal of Human Evolution 36, Wettstein E. B. (1963). Variabilität, Geschlechtsunterschiede und Altersvanderungen bei Callithrix jacchus L. Morph. Jarhb. 104(2): Geciteerd door Hershkovitz (1977). 19

24 BIJLAGEN Bijlage I: Tabel met de sluiting van de epifysaire groeiplaten in S. fuscicollis, S. oedipus en C. jacchus (uit Kohn et al., 1997) 20

25 Bijlage II: Bekken van Saguinus oedipus (uit Hershkovitz, 1977) 21

26 Bijlage III: Afmetingen van de schedel en lengte van de appendiculaire beenderen gebaseerd op onderzoek van 7 vrouwelijke (F1-7) en 3 mannelijke (M1-3) skeletten van C. jacchus (uit Casteleyn et al., 2012) (alle waarden zijn in mm weergegeven) Bijlage IV: Illustratie van de verhoudingen tussen de voorste en achterste ledematen (uit Hershkovitz, 1977) 22

27 Bijlage V: Foto s van de structuren van het achterbeenskelet van C. jacchus afkomstig van Eskeletons.org (2013) die niet weergegeven werden in de tekst van dit werk. Fig. Bijlage 5(a) Femur van C. jacchus (Eskeletons, 2013) Fig. Bijlage 5(b) Fibulahoofdje Fig. Bijlage 5(c) Fibula Fig. Bijlage 5(d) Fibula Fig. Bijlage 5(e) Distaal uiteinde van de fibula 23

28 Fig. Bijlage 5(f) Fibula Fig. Bijlage 5(g) Proximale uiteinde van de tibia Fig. Bijlage 5(h) Tibia 24