Assessing genetic structure of thornback ray, Raja clavata Chevolot, Malia Sylvaine Claude Odette Maëlle

Transcriptie

1 Assessing genetic structure of thornback ray, Raja clavata Chevolot, Malia Sylvaine Claude Odette Maëlle IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite from it. Please check the document version below. Document Version Publisher's PDF, also known as Version of record Publication date: 2006 Link to publication in University of Groningen/UMCG research database Citation for published version (APA): Chevolot, M. S. C. O. M. (2006). Assessing genetic structure of thornback ray, Raja clavata: A thorny situation? s.n. Copyright Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons). Take-down policy If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately and investigate your claim. Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): For technical reasons the number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum. Download date:

2 Samenvatting-Discussie Samenvatting Roggen groeien langzaam, worden oud en krijgen pas laat in hun levenscyclus relatief weinig nakomelingen, die uit benthische eieren worden geboren. Om deze redenen herstellen roggen langzaam van overbevissing. Er bestaat geen visserij op roggen, maar ze worden regelmatig gevangen als bijvangst. De stekelrog (Raja clavata) is tussen 1956 en 1995 in de kustwateren van de Noordzee geheel verdwenen en is sterk in aantal afgenomen in de meeste andere Noord Europese wateren. Deze alarmerende afname heeft geleid tot bezorgdheid over de duurzaamheid van rog populaties; het is onbekend of de gebieden waar de stekelrog sterk in aantal is afgenomen weer kunnen worden aangevuld vanuit populaties in nabijgelegen wateren. Door individuele roggen te merken en te volgen is gebleken dat de stekelrog een klein leefgebied (home range) heeft en dat de dieren honkvast zijn. In de herfst/winter migreren ze naar diepere wateren, maar ze keren elke lente/zomer weer terug naar hetzelfde leefgebied (philopatric behaviour). Deze kennis leidde tot de hypothese dat er bij de stekelrog een relatief sterke populatiedifferentiatie is. Het doel van dit proefschrift was het toetsen van deze hypothese door de genetische structuur van stekelrog populaties te bestuderen. Twee basisvragen dienden daarvoor te worden beantwoord: Wat is de omvang van genetisch gedefinieerde populaties ( bestanden ) van de stekelrog (Raja clavata) in de Noordzee en de noordelijke Atlantische Oceaan en hoe sterk zijn deze populaties met elkaar verbonden? Hoe goed komen de indirecte schattingen van migratie en verbinding tussen populaties, gebaseerd op genetische gegevens, overeen met de directe schattingen, verkregen door experimenten met gemerkte dieren? De populatiedifferentiatie op een regionale schaal, in wateren rondom het Verenigd Koninkrijk, werd allereerst bepaald met behulp van vijf nieuw ontwikkelde microsatteliet loci (Hoofdstukken 2 & 3). Veertien locaties in de Noordzee, het Kanaal en de Ierse Zee werden bemonsterd, waarvan sommige in twee verschillende seizoenen (herfst/winter en lente/zomer) en andere in hetzelfde seizoen in verschillende jaren. Deze manier van bemonsteren maakt het mogelijk om de stabiliteit van de populatiegenetische structuur in de tijd te bepalen. Er werd een significante populatiedifferentiatie gevonden (F ST =0.013 P<0.001), hoewel paarsgewijze vergelijkingen geen relatie met plaats en tijd aangaven. Het aantal migranten kon worden geschat op 5-30% van de totale populatie. De locaties die in 131

3 de lente/zomer waren bemonsterd, waren genetisch meer gedifferentieerd dan de locaties die in de herfst/winter waren bemonsterd. De stekelrog heeft een dynamische populatiegenetische structuur in zowel plaats als tijd, die hoogstwaarschijnlijk veroorzaakt wordt door het gedrag van individuele dieren. Uit de genetische gegevens blijkt ook dat de migratie vele malen groter is dan werd afgeleid uit eerder onderzoek met gemerkte dieren. Dergelijke verschillen worden vaker gevonden en kunnen worden verklaard door het feit dat gemerkte individuen maximaal 4-5 jaar (ongeveer een halve generatietijd) gevolgd (kunnen) worden, terwijl populatiegenetische onderzoek inzicht geeft in meerdere generaties. De belangrijkste conclusie is dat stekelroggen zich binnen een gebied van vele honderden kilometers verspreiden en niet slechts over de km die in eerder onderzoek waren gerapporteerd. In hoofdstuk 4 werd de bestudering van de genetische structuur uitgebreid naar Europese schaal. Het doel was de historisch fylogeografische component in de populatiestructuur te ontdekken en na te gaan waar zich geografische barrières voor gene-flow bevinden. Monsters waren afkomstig van twintig locaties in Europese wateren (Engeland, de Golf van Biskaje, Portugal, Corsica, de Adriatische Zee, de Zwarte Zee en de Azoren). De populatiedifferentiatie werd bepaald met behulp van microsatlliet loci en met een fragment (290 basenparen) uit het cytochroom b gen in het mitochondriële DNA. Duidelijke verschillen in differentiatie werden gevonden tussen populaties uit (1) de Middellandse Zee (Corsica, Adriatische- en Zwarte Zee), (2) de Azoren en (3) het Europees continentaal plat (Engeland, Golf van Biskaje en Portugal), met daarbij ook wederzijdse isolatie als gevolg van de afstand tussen deze gebieden. Diep water (randen van continenten), het Straat van Gibraltar/Almeria- Oran front en afstand zijn barrières die gene-flow tussen stekelrog-populaties belemmeren. Allel en haplotype diversiteit was hoog in de Portugese populaties, wat overeenkomt met de aanwezigheid van een refugia langs het Iberische schiereiland. Een onverwacht resultaat was de grote diversiteit in het Kanaal/Noordzee gebied. De verspreiding van twee voorouderlijke mtdna haplotypen: één haplotype gemeenschappelijk voor alle locaties (met uitzondering van de Azoren), en één haplotype dat alleen voorkwam in populaties bij de Azoren en in Britse wateren suggereert dat de Britse wateren als een secundair contact zone gediend hebben. Rekolonisatie van deze secundaire contactzone na de laatste ijstijd ( jaar geleden) heeft plaatsgevonden vanuit twee refugia: de wateren rond het Iberische schiereiland en (mogelijk) de Azoren. Een historisch demografische analyse liet zien dat stekelrog populaties zich tussen en jaar geleden begonnen uit te breiden. Dat betekent dat de laatste ijstijd voornamelijk de verspreiding en niet de omvang van de stekelrog populaties heeft beïnvloed. 132

4 Samenvatting-Discussie Nu de twee basisvragen beantwoord waren, ging ik verder met een paar nieuwe: Wat is de effectieve populatiegrootte in stekelroggen en wat is de invloed van bevissing op de genetische diversiteit? De effectieve populatiegrootte (N e ) is het aantal individuen dat paart en zo bijdraagt aan de volgende generatie. Populaties met een kleine N e lopen een groter risico op een afname van de genetische diversiteit. Bij vissen is de N e meestal een paar ordes van grootte kleiner dan de getelde populatiegrootte (N). De N e werd bepaald met behulp van materiaal uit wervels van stekelroggen die in 1965 in de Ierse Zee waren gevangen en met monsters van recente datum (2003/2004) (Hoofdstuk 5). Met behulp van een tijdsafhankelijke methode (40 jaar is ca. 4 generaties) kon de N e geschat worden op 399 [113; 2213] met een N e /N verhouding van 1.3*10-4 en 8*10-4. Dit betekent dat maar een zeer beperkt aantal individuen aan de volgende generatie bijdraagt (1 individu per individuen). Deze lage N e /N verhouding vindt zijn oorzaak waarschijnlijk in variatie in reproductiesucces en/of fluctuaties in populatiegrootte. Er werd geen verlies van genetische diversiteit gevonden tussen 1965 en 2003/2004, wat betekent dat stekelrog populaties op de korte termijn niet, maar op de lange termijn wel het risico lopen om genetische diversiteit te verliezen. Dit resultaat is bemoedigend, omdat bij andere vissoorten juist wel een verlies van genetische diversiteit, veroorzaakt door overbevissing, is gevonden. Niettemin moet de stekelrog beschermd worden tegen verdere reductie van de kleine effectieve populatiegrootte. Is er bewijs voor meervoudig vaderschap? Het voortplantingssysteem van vissen bepaalt voor een belangrijk deel het beheer van visstanden op lange termijn. Stekelroggen hebben een lang broedseizoen van enkele weken tot maanden. Gedurende deze periode worden de oöcyten bevrucht in de nidamentaal klier, waar het sperma is opgeslagen. Het was niet bekend of bij R. clavata meervoudig partnerschap (polyandrie) en eventueel meervoudig vaderschap voorkwam als onderdeel van het voortplantingssysteem. Polyandrie kan vanuit een evolutionair-strategisch oogpunt voordelen opleveren zoals grotere genetische diversiteit in de nakomelingen, afname van genetische incompatibiliteit, toename van fitness van de vrouwtjes door hogere vruchtbaarheid en/of een hogere vruchtbare leeftijd. Eieren (uit één worp) van vier R. clavata vrouwtjes werden getest op meervoudig vaderschap (Hoofdstuk 6). Multilocus analyses toonden aan dat in elk van de vier geteste worpen embryo s voorkwamen die afkomstig waren van minimaal 4 tot 6 vaders. Bij levendbarende haaien (behalve bij de hamerhaai - Sphyrna tiburo) komt meervoudig vaderschap algemeen voor. Dit kan verklaard worden door de honkvastheid en de kleine getelde populatiegrootte (N) van deze haaiensoorten. Polyandrie bij R. clavata zou als functie kunnen hebben dat er gedurende het gehele (lange) broedseizoen levensvatbare spermacellen beschikbaar zijn. Meervoudig vaderschap zou fitness voordelen kunnen opleveren. 133

5 Of polyandrie bij R. clavata in natuurlijke populaties voorkomt of ontstaan is onder visserijdruk is niet duidelijk en dient te worden onderzocht. Wat is de ruimtelijke schaal van de genetische populatiedifferentiatie in een andere Rajidae soort, de sterrog Amblyraja radiata, en wat zijn de overeenkomsten met de schaal van populatiedifferentiatie in Raja clavata? Negentien locaties in de Noordzee, het Kattegat, bij Noorwegen, IJsland en Newfoundland werden bemonsterd. De genetische differentiatie en fylogeografische structuur werden bepaald met hetzelfde 290 basenparen lange mitochondriële cytochroom b fragment (Hoofdstuk 7). Er werd geen populatiedifferentiatie gevonden, behalve voor het Kattegat. De 43 gevonden haplotypes waren algemeen en evenredig verspreid over de gehele Noord Atlantische Oceaan (h=0.8); met de Noordzee als enige uitzondering (h=0.48). Verdere analyse ontvouwde een stervormige stamboom, met één centraal, wijd verspreid haplotype en een voortgaande uitbreiding van de populaties. Deze resultaten tonen aan dat de sterrog een zeer hoge verspreidingscapaciteit heeft. Een historisch-demografische analyse liet zien dat de sterrog populaties zich nog eerder hebben uitgebreid dan die van stekelrog, namelijk rond de 1,1 miljoen tot jaar geleden. Het lijkt erop dat de laatste ijstijd ook op de sterrog weinig invloed heeft gehad. De sterrog en de stekelrog laten een aantal interessante overeenkomsten en verschillen zien. Ze hebben een vergelijkbare levenscyclus en een overlappende verspreiding en hebben kennelijk beide weinig hinder ondervonden van ijstijden. De stekelrog (R. clavata) heeft zich echter gedurende de laatste ijstijd wel teruggetrokken in refugia. Gene flow wordt bij R. clavata verhinderd door diepe wateren, wat niet het geval is voor A. radiata, die regelmatig gevangen wordt op dieptes van meer dan 500 meter. Discussie / Slotopmerkingen Op grote geografische schaal (van oceanen en zeeën) is het niveau van populatiedifferentiatie bij de stekelrog, Raja clavata en de schol Pleuronectes platessa (zie Hoarau et al. 2002) vrijwel gelijk, ondanks de grote verschillen in levenscyclus. Daarentegen hebben de stekelrog en de sterrog, Amblyraja radiata, twee roggen met een soortgelijke levenscyclus, echter populatiedifferentiaties die sterk van elkaar verschillen. Zo is de F ST bij R. clavata 30 keer hoger dan bij A. radiata. Dit betekent dat het hebben van een levenscyclus die gekarakteriseerd wordt door weinig nakomelingen, langzame groei en een klaarblijkelijk kleine home range, geen voorspellende waarde heeft voor de populatiestructuur. Dit onderzoek laat zien dat bij de stekelrog en de schol geografische barrières meer invloed hebben op populatiedifferentiatie dan de levenscyclus; dit geldt echter niet voor de sterrog. Op een meer regionale schaal van enkele honderden kilometers werden significante verschillen gevonden in de genetische differentiatie. Tegen de 134

6 Samenvatting-Discussie verwachting in overlapten deze patronen niet met baaien, kustlijnen of stromingen. Over het algemeen lijkt het er op dat de meeste roggen zich verplaatsen over afstanden van km, maar dat een aanzienlijk deel van de populatie zich ook over veel grotere afstanden beweegt. Of dit bepaalde individuen zijn, of dat alle dieren in een bepaald stadium van de levenscyclus migreren, is onbekend. Om meer inzicht te krijgen in demografische bewegingen en gedragspatronen zijn lange termijn studies van gemerkte roggen onontbeerlijk. Deze gegevens zouden ook opheldering kunnen geven over het paringsgedrag. De praktische problemen die het lange termijn merken van stekelroggen met zich meebrengt zijn aanzienlijk, maar meer kennis over paringsgronden, baltsgedrag en kraamzorg is hard nodig om de populatiestructuur op te kunnen helderen en de populatiedynamiek van stekelroggen compleet in kaart te kunnen brengen. Heeft een zwakke populatiedifferentiatie een biologische betekenis? Een belangrijke vraag blijft onbeantwoord: hoe moeten we de zwakke populatiedifferentiatie interpreteren? Heeft deze een biologische betekenis? Naarmate er meer moleculaire merkers, loci en verfijnde data analyses komen, zal het mogelijk zijn om steeds kleinere verschillen op te sporen. De uitdaging ligt in de vraag wanneer een verschil er nog toe doet en op welk punt we de populatie nog als een panmictische eenheid beschouwen. Voor de stekelrog in Britse wateren is het waarschijnlijk niet raadzaam om maar één panmictische eenheid (en dus één visbestand voor beheer) te definiëren. Waples & Gagiotti (2006) benadrukken dat de populatiegenetica een evolutionaire tijdschaal van meerdere generaties hanteert, terwijl voor studies in het kader van conservatie een ecologische schaal van slechts een paar generaties gehanteerd wordt. De gevonden zwakke populatiedifferentiatie vertegenwoordigt een integratie over de tijd van de gene flow tussen verschillende bemonsteringsplaatsen en hoeft daarom niet representatief te zijn voor de huidige gene flow. Er zijn toetsen (assignment tests) beschikbaar die migratie op ecologische schaal bestuderen, maar deze vereisen een groot aantal loci en monsters. Men dient er op bedacht te zijn dat elke afwijking van de optimale condities de kracht van de analyse sterk zal verminderen. In natuurlijke en afnemende populaties zijn deze optimale condities vrijwel afwezig omdat de populaties meestal klein zijn. Tevens is het ontwikkelen van meer loci meestal te duur en zou daardoor voornamelijk toepasbaar zijn voor commerciële vissoorten. Visserijbeheer Ondanks onze toch nog beperkte kennis van de biologie en populatiestructuur van de stekelrog mag dit geen reden zijn voor het uitstellen van beheersbeslissingen (Mogensen & Fowler 2005). Beschermen van kraamkamers en paargronden is essentieel voor een effectieve bescherming van Elasmobranchia (Carrie & Pratt 1998) en de lage N en N e /N ondersteunen de noodzaak om de volwassen dieren en hun paargronden te beschermen. Jonge roggen moeten ook beschermd worden omdat ze door hun vorm en afmeting in nagenoeg elk soort visnet gevangen kunnen 135

7 worden. Onlangs is een relatief hoog aantal jonge roggen gesignaleerd in een aantal gebieden langs de Engelse kust, een indicatie voor de aanwezigheid van kraamkamers. Het Thames estuarium is een van die gebieden (met mogelijk meerdere kraamkamers) waar de dieren per seizoen in en uit migreren. Het hogere niveau van differentiatie bij voorjaar/zomer populaties komt overeen met deze seizoensgebonden migratie en doet een zekere mate van philopatry veronderstellen door paar- of eileg-gedrag. Uitbreiding van afgesloten gebieden in de herfst/winter voor roggen zou moeten worden overwogen, zeker als de paringen op open zee gebeuren (Hunter et al. 2006). Het inrichten van afgesloten gebieden in het Thames estuarium wordt op dit moment overwogen. Dat is goed nieuws, maar het is niet zeker of de roggen daar echt voordeel van zullen hebben. Hunter et al. (2006) benadrukken dat in de gebieden met de kraamkamers voor roggen op platvis gevist wordt. De economische belangen van de platvis-visserij is zijn vele malen hoger dan het belang van de rogpopulaties. Het zal daarom niet eenvoudig zijn om voor het Thames estuarium een ontwerp te maken van beschermde gebieden met afgesloten compartimenten. Daar komt bij dat als een ontwerp voor stekelroggen goed blijkt te werken, de kans groot is dat het niet werkt voor een andere vissoort. Dit is een van de belangrijkste redenen voor de recente verschuiving van beheer gebaseerd op individuele soorten naar beheer dat is gebaseerd op het hele ecosysteem (Hilborn 2005) en daar zou de stekelrog van kunnen profiteren. Pogingen om beschermde gebieden in te richten op het niveau van ecosystemen blijkt niet eenvoudig. Hoe dan ook, het is duidelijk dat compromissen gesloten moeten worden tussen de exploitatie van een enkele soort en het beheer van ecosystemen. Het ontwerp van een reservaat staat nooit definitief vast - het zou tenminste nooit definitief mogen zijn. Het ontwerp moet altijd open staan voor verandering en verbeteringen wanneer nieuwe informatie beschikbaar is. Nieuwe bedreigingen van de primaire habitat kunnen de instelling van grotere en strenger bewaakte bufferzones nodig maken. Onverwacht krachtig herstel van populaties van de doelsoort kan de noodzaak van interventie door management en monitoren verminderen. Kent Holsinger ( Professor aan de University of Connecticut, wines interesse uitgaat naar het gebruiken van evolutionaire en ecologische principes bij het oplossen van natuurbeheerkwesties). 136